乙酰胆碱酯酶和中性粒细胞与淋巴细胞比值对卒中相关性肺炎的预测价值

孙伟; 谢娟; 何燕超

doi:10.7619/jcmp.20214048

乙酰胆碱酯酶和中性粒细胞与淋巴细胞比值对卒中相关性肺炎的预测价值

孙伟^{1, 2},
谢娟^{1, 2},
何燕超^{1, 2, ,}

1.
复旦大学附属上海市第五人民医院, 上海, 200240
2.
复旦大学社区健康研究中心(筹), 上海, 200240

基金项目:

上海市闵行区自然科学研究课题 2019MHZ063

详细信息

通讯作者:
何燕超, E-mail: heyanchao_hi@163.com

中图分类号: R743.3;R563.1
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出版历程
- 收稿日期: 2021-10-14
- 网络出版日期: 2022-03-28
- 发布日期: 2022-03-14

Value of acetylcholinesterase and neutrophil-to-lymphocyte ratio in predicting prognosis of stroke-associated pneumonia

SUN Wei^{1, 2},
XIE Juan^{1, 2},
HE Yanchao^{1, 2, ,}

1.
the Fifth People's Hospital of Shanghai Affiliated to Fudan University, Shanghai, 200240
2.
Community Health Research Center of Fudan University (in preparation), Shanghai, 200240

摘要

摘要:
目的探讨急性脑梗死(ACI)患者乙酰胆碱酯酶(AChE)、中性粒细胞与淋巴细胞比值(NLR)及C反应蛋白(CRP)等指标对卒中相关性肺炎(SAP)的预测价值。
方法回顾性选取202例ACI患者为研究对象, 将发生SAP的105例患者纳入SAP组，将未发生SAP的97例患者纳入对照组。入院24 h内采集所有患者静脉血，检测AChE、NLR、CRP等指标水平，并评估患者美国国立卫生研究院卒中量表(NIHSS)评分。采用单因素和多因素Logistic回归分析探讨ACI患者发生SAP的危险因素，采用受试者工作特征(ROC)曲线分析AChE和NLR对SAP的预测价值，并比较不同AChE、NLR水平患者的病情严重程度和转归情况。
结果 SAP组年龄、心房颤动者占比、中性粒细胞计数、NLR、AChE、NIHSS评分、病死率均高于对照组，住院时间长于对照组，淋巴细胞计数低于对照组，差异有统计学意义(P＜0.05或P＜0.01)。多因素Logistic回归分析结果显示, AChE[风险比(HR)=0.99, 95%置信区间(CI)为0.98~1.00)]、NLR(HR=3.10, 95%CI为1.89~5.10)均是SAP发生的独立影响因素。ROC曲线显示, AChE[曲线下面积(AUC)=0.92, 截断值5 994.00 U/L, 敏感度88.60%, 特异度87.60%]、NLR(AUC=0.93, 截断值4.43, 敏感度82.90%, 特异度91.80%)均对SAP风险有较高的预测价值，且AChE联合NLR的预测价值更高(AUC=0.98)。低AChE组NIHSS评分、病死率高于高AChE组，住院时间长于高AChE组，差异有统计学意义(P＜0.05); 高NLR组NIHSS评分高于低NLR组，住院时间长于低NLR组，差异有统计学意义(P＜0.05)。
结论血清AChE、NLR均与ACI患者SAP发病密切相关，二者联合应用对SAP风险具有重要的预测价值，且AChE、NLR水平可影响ACI严重程度和转归。
- 胆碱酯酶 /
- 中性粒细胞与淋巴细胞比值 /
- 卒中相关性肺炎 /
- 急性脑梗死 /
- 预测效能 /
- 转归
Abstract:
Objective To explore the predictive value of acetylcholinesterase (AChE), neutrophil-to-lymphocyte ratio (NLR) and C-reactive protein (CRP) on stroke associated pneumonia (SAP) in patients with acute cerebral infarction (ACI).
Methods A total of 202 ACI patients were retrospectively enrolled as study objects, including 105 patients with SAP (SAP group) and 97 patients without SAP (control group). Venous blood was collected within 24 h of admission to detect the levels of AChE, NLR and CRP. The National Institutes of Health Stroke Scale (NIHSS) score was evaluated. Univariate and multivariate analyses were used to investigate the risk factors of SAP in ACI patients; Receiver Operating Characteristic (ROC) curve was used to analyze the predictive value of AChE and NLR for SAP; the severity and prognosis of patients with different AChE and NLR levels were compared.
Results Age, proportion of atrial fibrillation, neutrophil count, NLR, AChE, NIHSS score, and mortality rate in the SAP group were higher than those in the control group, while lymphocyte count was lower and hospital stay was longer than those in the control group (P < 0.05 or P < 0.01). Logistic regression results showed that AChE[hazard ratio (HR)= 0.99, 95% confidence interval (CI), 0.98 to 1.00)]and NLR[HR=3.10, 95%CI, 1.89 to 5.10] were independent influencing factors of SAP. ROC curve analysis showed that AChE (area under the curve (AUC)=0.92, cut-off value of 5 994.00 U/L, sensitivity of 88.60%, specificity of 87.60%) and NLR (AUC=0.93, cut-off value of 4.43, sensitivity of 82.90%, specificity of 91.80%) were of high value in predicting risk of SAP, and the predictive value of AChE combined with NLR was higher (AUC=0.98). NIHSS score and mortality rate in the low AChE group were higher than those in the high AChE group, and hospital stay was longer than that in the high AChE group, the differences were statistically significant (P < 0.05). The NIHSS score of the high NLR group was higher than that of the low NLR group, and the length of hospital stay was longer than that of the low NLR group (P < 0.05).
Conclusion Serum AChE and NLR are closely related to the occurrence of SAP in ACI patients, and their combination has important clinical value for predicting the risk of SAP. In addition, AChE and NLR levels can affect severity and outcomes of ACI.
- cholinesterase /
- neutrophil-to-lymphocyte ratio /
- stroke-associated pneumonia /
- acute cerebral infarction /
- predictive efficiency /
- outcome

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卒中相关性肺炎(SAP)是急性脑梗死(ACI)患者最常见的并发症之一，发病率为7%~22%(老年患者发病率更高)，与ACI患者住院时间延长、病死率增高密切相关^[1-2]。有研究^[3-4]对ACI患者进行预防性抗感染治疗，以期降低SAP发病率，但结果并不如意。研究^[5]证实，年龄大、卒中程度严重、合并糖尿病、合并房颤等是SAP的高危因素，但这些因素大多基于临床表现，而ACI患者的临床特征往往并不典型。此外，床旁胸片和痰培养的诊断敏感性较低^[6], 因此亟需寻找更客观易得的预测指标。血清胆碱酯酶(SChE)分为乙酰胆碱酯酶(AChE)和丁酰胆碱酯酶(BuChE), 其中AChE主要分布于脑部和外周的神经组织，可水解乙酰胆碱，是主要的生理活性物质，而BuChE主要分布于肝脏、血清中，对乙酰胆碱的活性较低，主要参与有机磷中毒过程。AChE已被证实在脓毒症患者血清中显著下降，且与脓毒症严重程度相关^[7]。中性粒细胞与淋巴细胞比值(NLR)作为一种感染预测指标，相较传统炎症标志物如白细胞计数、中性粒细胞计数、C反应蛋白(CRP)等有更高的预测价值^[8]。相关研究^[9]显示, NLR对肺炎具有良好的预测能力，且与抗生素使用剂量反映指标呈正相关。目前，AChE和NLR对SAP的预测价值尚不明确。本研究探讨外周血中AChE、NLR对ACI患者发生SAP的预测价值，现报告如下。

1. 资料与方法

1.1 一般资料

回顾性选取2018年1月—2021年1月上海市第五人民医院收治的202例ACI患者作为研究对象，男105例、女97例，年龄(80.00±8.24)岁。纳入标准: ①发病24 h内入院者; ②符合ACI诊断标准者^[10]。排除标准: ①筛查前3个月内有严重创伤或急性心肌梗死史、手术史等患者; ②合并未治愈的恶性肿瘤或血液系统疾病者; ③活动性感染性疾病、肝硬化失代偿、慢性肾脏/心脏功能不全、慢性呼吸衰竭等患者; ④使用免疫调节剂治疗者(因AChE和NLR均受系统性炎症影响); ⑤临床资料不全及中途放弃治疗者; ⑥入院24 h内死亡者。将入院48 h后发生SAP的105例患者纳入SAP组，未发生SAP的97例患者纳入对照组。本研究为回顾性研究，未对患者进行样本采集及药物临床试验，且经上海市第五人民医院伦理委员会审核批准。

1.2 研究方法

记录所有患者的一般资料(含性别、年龄和既往糖尿病、高血压、心房颤动病史等); 入院24 h内采集所有患者静脉血检测血常规指标和AChE、CRP等指标水平，并记录美国国立卫生研究院卒中量表(NIHSS)评分; 患者住院期间均接受规范治疗，记录患者住院时间和转归结果。采用单因素分析比较2组间性别、年龄、既往病史、NLR、AChE、CRP、NIHSS评分、住院时间和病死率差异，然后对差异有统计学意义的自变量进行多因素Logistic回归分析，探讨ACI患者发生SAP的危险因素。应用受试者工作特征(ROC)曲线分析多因素Logistic回归分析中的阳性自变量对SAP的预测价值，并分析阳性自变量与ACI严重程度和转归的关系。

1.3 统计学分析

采用SPSS 24.0统计学软件分析数据，正态分布的计量资料以(x±s)表示，偏态分布的计量资料以[M(P₂₅, P₇₅)]表示, 2组数据比较采用t检验(正态分布)或Mann-Whitney U检验(偏态分布)。计数资料以[n(%)]表示, 2组比较采用χ²检验。P＜0.05为差异有统计学意义。

2. 结果

2.1 影响ACI患者发生SAP的单因素分析

SAP组年龄、合并心房颤动者占比、白细胞计数、中性粒细胞计数、NLR、CRP水平、NIHSS评分和病死率均高于对照组，住院时间长于对照组，淋巴细胞计数、AChE水平低于对照组，差异有统计学意义(P＜0.05或P＜0.01); 2组性别、血小板计数和合并糖尿病、高血压病情况比较，差异无统计学意义(P>0.05)。见表 1。

表 1 2组患者一般资料和实验室指标等比较(x±s)[n(%)][M(P₂₅, P₇₅)]

指标		SAP组(n=105)	对照组(n=97)	t/χ²/Z	P
年龄/岁		82.87±7.15	76.89±8.24	5.49	＜0.01
性别	男	53(50.48)	52(53.61)	0.20	0.66
	女	52(49.52)	45(46.39)
既往史	糖尿病	40(38.10)	44(45.36)	1.10	0.30
	高血压病	73(69.52)	74(76.29)	1.17	0.29
	心房颤动	50(47.62)	10(10.31)	33.61	＜0.01
实验室指标	白细胞/(×10⁹/L)	9.45±3.03	6.39±1.50	9.21	＜0.01
	中性粒细胞/(×10⁹/L)	7.62±2.90	4.08±1.25	11.44	＜0.01
	淋巴细胞/(×10⁹/L)	1.12±0.62	1.67±0.57	-6.54	＜0.01
	NLR	8.45±5.94	2.69±1.16	9.89	＜0.01
	血小板/(×10⁹/L)	195.68±80.36	201.27±56.93	-0.57	0.57
	AChE/(U/L)	4 779.03±1 229.73	7 116.76±1 260.60	-13.34	＜0.01
	CRP/(mg/L)	23.00(14.50, 43.00)	2.00(1.00, 3.00)	-12.02	＜0.01
NIHSS评分/分		12.01±5.46	3.67±2.54	14.08	＜0.01
住院时间/d		16.63±5.92	10.22±2.58	10.11	＜0.01
死亡		13(12.38)	1(1.03)	10.07	＜0.01
SAP: 卒中相关性肺炎; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; AChE: 乙酰胆碱酯酶; CRP: C反应蛋白; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。

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2.2 影响ACI患者发生SAP的多因素分析

白细胞、中性粒细胞、淋巴细胞与NLR存在联系，本研究选择其他单因素分析中差异有统计学意义的指标(年龄、心房颤动、NLR、CRP、AChE、NIHSS评分)作为自变量(各变量赋值情况见表 2)进行多因素Logistic回归分析，其中CRP存在明显离群点，故予以剔除。多因素Logistic回归分析结果显示, AChE、NLR均是SAP的独立影响因素(P＜0.01), 见表 3。

表 2 变量赋值说明

变量	赋值
年龄	>80岁=1, ≤80岁=0
心房颤动	有=1, 无=0
NLR	实际值
C反应蛋白	>10 mg/L=1, ≤10 mg/L=0
AChE	实际值
NIHSS评分	>5分=1, ≤5分=0
NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; AChE: 乙酰胆碱酯酶; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。

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表 3 ACI患者发生SAP危险因素的多因素Logistic回归分析

变量	β	SE	Wald	HR	95%CI	P
年龄	0.30	0.69	0.20	1.36	0.36~5.14	0.66
心房颤动	1.45	0.78	3.46	4.24	0.93~19.45	0.06
NLR	1.13	0.25	19.93	3.10	1.89~5.10	＜0.01
AchE	-0.01	0.01	18.84	0.99	0.98~1.00	＜0.01
NIHSS评分	0.94	0.68	1.91	2.55	0.68~9.57	0.17
ACI: 急性脑梗死; SAP: 卒中相关性肺炎; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; AChE: 乙酰胆碱酯酶, NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表; SE: 标准误; HR: 风险比; 95%CI: 95%置信区间。

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2.3 AChE和NLR对ACI患者发生SAP的预测价值

AChE[曲线下面积(AUC)为0.92, 截断值为5 994.00 U/L]、NLR(AUC为0.93, 截断值为4.43)对ACI患者发生SAP均有较高的预测价值，且AChE联合NLR的预测价值更高(AUC为0.98), 见表 4、图 1。

表 4 AChE和NLR对ACI患者发生SAP的预测价值

指标	截断值	AUC	95%CI	敏感度/%	特异度/%
AChE	5 994.00	0.92	0.89~0.96	88.60	87.60
NLR	4.43	0.93	0.90~0.97	82.90	91.80
AChE联合NLR	-	0.98	0.97~0.99	-	-
AChE: 乙酰胆碱酯酶; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; ACI: 急性脑梗死; SAP: 卒中相关性肺炎; AUC: 曲线下面积; 95%CI: 95%置信区间。

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图 1 AChE、NLR预测ACI患者发生SAP的ROC曲线

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2.4 不同AChE、NLR水平患者病情严重程度和转归结局比较

根据AChE预测SAP发生的截断值5 994.00 U/L, 将患者分为低AChE组(AChE≤5 994.00 U/L)和高AChE组(AChE>5 994.00 U/L), 低AChE组NIHSS评分、病死率高于高AChE组，住院时间长于高AChE组，差异有统计学意义(P＜0.05)，见表 5; 根据NLR预测SAP发生的截断值4.43, 将患者分为低NLR组(NLR < 4.43)和高NLR组(NLR≥4.43), 高NLR组NIHSS评分高于低NLR组，住院时间长于低NLR组，差异有统计学意义(P＜0.05), 2组病死率差异无统计学意义(P>0.05), 见表 6。

表 5 不同AChE水平ACI患者病情严重程度和转归情况比较(x±s)[n(%)]

指标	低AChE组(n=87)	高AChE组(n=115)
NIHSS评分/分	13.17±5.05	4.10±2.90^*
住院时间/d	15.89±6.18	11.78±4.44^*
死亡	14(16.09)	0^*
AChE: 乙酰胆碱酯酶; ACI: 急性脑梗死; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。与低AChE组比较, * P＜0.05。

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表 6 不同NLR水平ACI患者病情严重程度和转归情况比较(x±s)[n(%)]

指标	低NLR组(n=95)	高NLR组(n=107)
NIHSS评分/分	4.82±4.05	11.59±5.82^*
住院时间/d	11.07±3.41	16.34±6.30^*
死亡	4(4.21)	10(9.35)
NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; ACI: 急性脑梗死; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。与低NLR组比较, * P＜0.05。

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3. 讨论

SAP是ACI住院患者最常见的并发症和致死原因之一，但目前临床尚缺乏可有效评价SAP发病风险的指标^[1-2]。近年来，临床对AChE、NLR指标的研究逐渐增多, AChE已被证实是评估ACI严重程度和预后的重要指标^[11], 另有研究^[12]发现NLR在SAP的预测和诊断中具有较高的敏感性，但关于AChE与SAP发病风险的研究尚较少见。本研究探讨了AChE、NLR对SAP发病风险的预测价值，结果显示, AChE降低、NLR升高与ACI患者SAP发病密切相关; ROC曲线显示, AChE、NLR对ACI患者发生SAP的预测价值较高，且二者联合的预测价值进一步提高。本研究还发现，与高AChE组ACI患者相比，低AChE组患者神经缺损功能严重，住院时间延长，病死率升高; 与低NLR组ACI患者相比，高NLR组患者神经缺损功能严重，住院时间延长。

陈华^[11]报道，脑卒中患者AChE活性越低，预后越差。相关研究^[13]发现, AChE与脑梗死患者整体炎症状态有关, AChE可能在其中起着保护作用。黄帆等^[14]发现，大面积脑梗死患者AChE与神经缺损严重程度及预后呈负相关，与本研究结论基本一致。目前，关于AChE在SAP中作用的研究较少，但其已被证实是脓毒症等感染性疾病的保护性因素, FENG W M等^[15]选取359例脓毒症病例作为研究对象，发现死亡组AChE水平显著下降，且AChE下降幅度与病情危重程度和死亡密切相关。本研究发现, AChE是SAP发生的保护性因素, ROC曲线显示AChE对SAP发生有较高的预测价值，且低水平AChE患者的神经功能缺损程度更重，住院时间更长，病死率更高。

ACI可诱发全身炎症反应，一方面是通过分泌生长因子刺激中性粒细胞增多，另一方面是通过下丘脑-垂体-肾上腺轴抑制免疫反应，诱导淋巴细胞凋亡^[15-16]。ACI患者发生SAP会进一步使中性粒细胞增多，因此NLR可能是评价SAP的潜在敏感指标。郭志良等^[17]发现, NLR是SAP发生风险的预测因素，且高NLR与肺炎严重程度、NIHSS评分相关。本研究结果显示，与未发生SAP的对照组比较, SAP组患者年龄更大，合并心房颤动者更多，白细胞、中性粒细胞增多，淋巴细胞减少, CRP水平、NIHSS评分更高; 多因素Logistic回归分析显示, NLR升高是SAP发生的独立危险因素; ROC曲线显示, NLR对SAP发生有较高的预测价值，且NLR联合AChE对SAP发生的预测价值更高; 依据NLR截断值分组后发现，与低NLR组比较，高NLR组患者神经功能缺损程度更重，住院时间更长，病死率则无显著差异。本研究为单中心回顾性研究，样本量偏少，导致CRP存在明显的离群点，未能纳入多因素分析，且可能存在选择偏倚，故未来还需进一步开展大样本量前瞻性研究加以验证。

综上所述，血清AChE、NLR均与ACI患者SAP发病密切相关，其中AChE是SAP的保护性因素, NLR是SAP的危险性因素。AChE联合NLR对SAP发生风险具有重要的预测价值，且AChE、NLR水平可影响ACI患者病情严重程度和转归。

图 1 AChE、NLR预测ACI患者发生SAP的ROC曲线

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表 1 2组患者一般资料和实验室指标等比较(x±s)[n(%)][M(P₂₅, P₇₅)]

指标		SAP组(n=105)	对照组(n=97)	t/χ²/Z	P
年龄/岁		82.87±7.15	76.89±8.24	5.49	＜0.01
性别	男	53(50.48)	52(53.61)	0.20	0.66
	女	52(49.52)	45(46.39)
既往史	糖尿病	40(38.10)	44(45.36)	1.10	0.30
	高血压病	73(69.52)	74(76.29)	1.17	0.29
	心房颤动	50(47.62)	10(10.31)	33.61	＜0.01
实验室指标	白细胞/(×10⁹/L)	9.45±3.03	6.39±1.50	9.21	＜0.01
	中性粒细胞/(×10⁹/L)	7.62±2.90	4.08±1.25	11.44	＜0.01
	淋巴细胞/(×10⁹/L)	1.12±0.62	1.67±0.57	-6.54	＜0.01
	NLR	8.45±5.94	2.69±1.16	9.89	＜0.01
	血小板/(×10⁹/L)	195.68±80.36	201.27±56.93	-0.57	0.57
	AChE/(U/L)	4 779.03±1 229.73	7 116.76±1 260.60	-13.34	＜0.01
	CRP/(mg/L)	23.00(14.50, 43.00)	2.00(1.00, 3.00)	-12.02	＜0.01
NIHSS评分/分		12.01±5.46	3.67±2.54	14.08	＜0.01
住院时间/d		16.63±5.92	10.22±2.58	10.11	＜0.01
死亡		13(12.38)	1(1.03)	10.07	＜0.01
SAP: 卒中相关性肺炎; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; AChE: 乙酰胆碱酯酶; CRP: C反应蛋白; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。

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表 2 变量赋值说明

变量	赋值
年龄	>80岁=1, ≤80岁=0
心房颤动	有=1, 无=0
NLR	实际值
C反应蛋白	>10 mg/L=1, ≤10 mg/L=0
AChE	实际值
NIHSS评分	>5分=1, ≤5分=0
NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; AChE: 乙酰胆碱酯酶; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。

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表 3 ACI患者发生SAP危险因素的多因素Logistic回归分析

变量	β	SE	Wald	HR	95%CI	P
年龄	0.30	0.69	0.20	1.36	0.36~5.14	0.66
心房颤动	1.45	0.78	3.46	4.24	0.93~19.45	0.06
NLR	1.13	0.25	19.93	3.10	1.89~5.10	＜0.01
AchE	-0.01	0.01	18.84	0.99	0.98~1.00	＜0.01
NIHSS评分	0.94	0.68	1.91	2.55	0.68~9.57	0.17
ACI: 急性脑梗死; SAP: 卒中相关性肺炎; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; AChE: 乙酰胆碱酯酶, NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表; SE: 标准误; HR: 风险比; 95%CI: 95%置信区间。

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表 4 AChE和NLR对ACI患者发生SAP的预测价值

指标	截断值	AUC	95%CI	敏感度/%	特异度/%
AChE	5 994.00	0.92	0.89~0.96	88.60	87.60
NLR	4.43	0.93	0.90~0.97	82.90	91.80
AChE联合NLR	-	0.98	0.97~0.99	-	-
AChE: 乙酰胆碱酯酶; NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; ACI: 急性脑梗死; SAP: 卒中相关性肺炎; AUC: 曲线下面积; 95%CI: 95%置信区间。

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表 5 不同AChE水平ACI患者病情严重程度和转归情况比较(x±s)[n(%)]

指标	低AChE组(n=87)	高AChE组(n=115)
NIHSS评分/分	13.17±5.05	4.10±2.90^*
住院时间/d	15.89±6.18	11.78±4.44^*
死亡	14(16.09)	0^*
AChE: 乙酰胆碱酯酶; ACI: 急性脑梗死; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。与低AChE组比较, * P＜0.05。

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表 6 不同NLR水平ACI患者病情严重程度和转归情况比较(x±s)[n(%)]

指标	低NLR组(n=95)	高NLR组(n=107)
NIHSS评分/分	4.82±4.05	11.59±5.82^*
住院时间/d	11.07±3.41	16.34±6.30^*
死亡	4(4.21)	10(9.35)
NLR: 中性粒细胞与淋巴细胞比值; ACI: 急性脑梗死; NIHSS: 美国国立卫生研究院卒中量表。与低NLR组比较, * P＜0.05。

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施引文献(2)

期刊类型引用(2)

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