Values of contrast-enhanced ultrasound characteristics and quantitative parameters in diagnosing ambiguous thyroid nodules confirmed to category 4 of C-TIRADS by fine needle aspiration biopsy
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摘要:目的
探讨超声造影(CEUS)特征及定量参数诊断中国甲状腺影像报告和数据系统(C-TIRADS)4类细针穿刺细胞学检查(FNAB)不明确甲状腺结节的价值。
方法回顾性分析C-TIRADS 4类并接受FNAB结果为不明确甲状腺结节72例患者的CEUS特征及参数比值。采用定量分析软件获取甲状腺结节CEUS时间-强度曲线(TIC); 比较2组结节造影剂达峰时间(TTP)、造影上升斜率(AS)、达峰强度(PI)、平均通过时间(MTT)及曲线下面积(AUC); 比较2组结节与周围正常甲状腺组织各造影参数比值, 包括结节与周围正常甲状腺组织造影剂达峰时间比值(R-TTP)、结节与周围正常甲状腺组织造影剂达峰强度比值(R-PI)、结节与周围正常甲状腺组织造影上升斜率比值(R-AS)、结节与周围正常甲状腺组织超声造影TIC曲线下面积比值(R-AUC); 分析CEUS鉴别诊断C-TIRADS 4类FNAB结果不明确甲状腺结节的价值。
结果甲状腺恶性结节(TMN)组患者年龄小于甲状腺良性结节(TBN)组，差异有统计学意义(P < 0.05)。2组结节造影剂灌注方式、灌注程度、是否均匀灌注、与周围正常甲状腺组织相比灌注速度及灌注后结节边界是否清晰等比较，差异均有统计学意义(P < 0.05)。TMN组TTP高于TBN组, PI、AS、AUC低于TBN组，差异有统计学意义(P < 0.05)。TMN组R-TTP高于TBN组, R-PI、R-AS及R-AUC低于TBN组，差异有统计学意义(P < 0.05)。CEUS灌注特征诊断甲状腺结节良恶性的灵敏度、特异度、漏诊率、误诊率、比数积、约登指数、阳性预测值、阴性预测值、阳性似然比、阴性似然比及总符合率分别为83.02%、73.68%、16.98%、26.32%、13.69、0.567、89.79%、60.87%、3.15、0.23、80.56%。
结论CEUS特征及定量参数可提高C-TIRADS 4类FNAB不明确甲状腺结节的诊断准确性，为临床决策提供较为可靠的依据。
Abstract:ObjectiveTo explore the values of contrast-enhanced ultrasound (CEUS) characteristics and quantitative parameters in diagnosing ambiguous thyroid nodules confirmed to category 4 of China Thyroid Imaging Reporting and Data System (C-TIRADS) by fine needle aspiration biopsy (FNAB).
MethodsThe CEUS characteristics and parameter ratios of 72 patients with ambiguous thyroid nodules confirmed to category 4 of C-TIRADS by FNAB were retrospectively analyzed. Quantitative analysis software was used to obtain CEUS time-intensity curve (TIC) of thyroid nodules; the time to peak (TTP) of contrast agents, ascent slope (AS) of radiography, peak intensity (PI), mean transit time (MTT) and area under the curve (AUC) in nodules were compared between two groups; the ratios of nodules to various imaging parameters of surrounding normal thyroid tissues were compared between two groups, including the ratio of time to peak of contrast agents of nodules to surrounding normal thyroid tissues (R-TTP), the ratio of peak intensity of contrast agents of nodules to surrounding normal thyroid tissues (R-PI), the ratio of ascent slope of nodules to surrounding normal thyroid tissues (R-AS), and the ratio of the area under the TIC curve of nodules to surrounding normal thyroid tissues by CEUS imaging (R-AUC); the value of CEUS in differential diagnosis of ambiguous thyroid nodules confirmed to category 4 of C-TIRADS by FNAB was analyzed.
ResultsThe age of patients in thyroid malignant nodule (TMN) group was significantly smaller than that in thyroid benign nodule (TBN) group (P < 0.05). There were significant differences in the way of contrast agents perfusion, the degree of contrast agents perfusion, whether the nodular perfusion was even, the speed of contrast agents perfusion compared with the surrounding normal thyroid tissues, and whether the nodular boundary was clear after perfusion between the two groups (P < 0.05). In the TMN group, the TTP was significantly higher than that in the TBN group, while the PI, AS and AUC were significantly lower than those in the TBN group (P < 0.05). In the TMN group, the R-TTP was significantly higher than that in the TBN group, while the R-PI, R-AS and R-AUC were significantly lower than those in the TBN group (P < 0.05). For the diagnosis of benign and malignant thyroid nodules by CEUS perfusion characteristics, the sensitivity, specificity, missed diagnosis rate, misdiagnosis rate, ratio product, Yuden index, positive predictive value, negative predictive value, positive likelihood ratio, negative likelihood ratio and total coincidence rate were 83.02%, 73.68%, 16.98%, 26.32%, 13.69, 0.567, 89.79%, 60.87%, 3.15, 0.23 and 80.56% respectively.
ConclusionCEUS characteristics and quantitative parameters can improve the diagnostic accuracy of ambiguous thyroid nodules confirmed to category 4 of C-TIRADS by FNAB, which can provide a reliable basis for clinical decision-making.
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乳腺癌已成为导致女性死亡的第2位原因，但其确切的致病机制仍不清楚[1]。目前，临床上主要采用手术、放化疗等手段治疗乳腺癌，能在一定程度上控制病情。部分患者因早期症状不明显，确诊时已是中晚期癌，从而错过最佳治疗时机。因此，寻找一种有效的检测手段对控制乳腺癌的病情有很大帮助[2-3]。在正常生理状态下，人体内辅助性T细胞17(Th17)与调节性T细胞(Treg)之间维持着动态平衡，而某些疾病状态如肿瘤可引发病理性免疫应答，导致免疫失调[4]。铁蛋白(SF)是一种在乳腺癌细胞中呈高表达的蛋白，对乳腺癌细胞的增殖和凋亡具有重要调节作用[5]。也有研究[6]发现，微小核糖核酸(miR)和基质金属蛋白酶均在乳腺癌的发生、发展中发挥重要作用，但目前微小核糖核酸-145(miR-145)、微小核糖核酸-132(miR-132)在乳腺癌中的表达及其与临床病理的相关性尚不完全明确。本研究选取92例乳腺癌患者进行回顾性研究，为临床诊治乳腺癌提供参考依据，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2022年1月—2023年12月92例乳腺癌患者作为研究组，临床分期为Ⅰ~Ⅱ期35例，Ⅲ~Ⅳ期57例; 肿瘤直径>2 cm、≤2 cm分别为43、49例; 年龄31~62岁，平均(44.19±2.57)岁; 存在淋巴结转移51例，无淋巴结转移41例; 体质量指数(BMI)18~25 kg/m2，平均(22.03±0.25) kg/m2; 肿瘤分化程度为中低分化61例，高分化31例。另选取同期乳腺良性疾病(如乳腺炎)患者105例为对照组，年龄31~63岁，平均(44.23±2.61)岁; BMI为18~25 kg/m2, 平均(21.96±0.27) kg/m2。纳入标准: ①依据《中国抗癌协会乳腺癌诊治指南与规范(2015版)》[7]诊断为乳腺癌者; ②行影像学及临床病理检查确诊为乳腺癌者; ③能够积极配合完成实验室检查者; ④年龄超过30周岁者。排除标准: ①存在严重肝肾等脏器损伤、免疫系统异常、全身性感染及凝血功能异常者; ②患有库欣综合征和甲状腺机能亢进等内分泌系统疾病者; ③伴有其他严重恶性肿瘤者; ④伴有精神异常者。本研究已获得医院伦理委员会批准。
1.2 方法
资料收集: 在医院电子病历系统中收集所选患者临床资料，包括临床分期、年龄、肿瘤分化程度、肿瘤直径、BMI及是否存在淋巴结转移等。检测研究组与对照组患者Th17与Treg的比值(Th17/Treg)以及SF水平、miR-145和miR-132表达水平，收集所选患者空腹静脉血6 mL, 取其中2 mL, 采用济南中科瑞正生物科技有限公司生产的流式细胞仪(型号: CasCyte-S7型)检测Th17、Treg水平，并计算Th17/Treg; 取剩余4 mL, 3 500 r/min离心10 min收集血清，取其中2 mL血清采用Trizol法提取总核糖核酸(RNA), 采用北京宝日医生物技术有限公司提供的Takara试剂盒反转录得到互补脱氧核糖核酸(cDNA)。采用实时荧光定量聚合酶链式反应法(ABI Prizm7300序列检测系统)进行扩增，引物由广州锐博生物科技有限公司完成, miR-145上游、下游引物分别为5′-CCTCACGGTCCAGTTTTCCC-3′、5′-CC ATGACCTCAAGAACAGTATTTCC-3′; miR-132上游、下游引物分别为5′-GCCGATAACAGTCTACAG C-3′、5′-CAGTGCAGGGTCCGAGG-3′。反应体系: 共20 μL, 包括cDNA模板2.0 μL、上下游引物各1.0 μL、12.5 μL GreenPremixExTaqTM Ⅱ、双蒸馏水8.5 μL; 反应条件: 循环40次, 95 ℃预变性、变性，分别反应30、5 s, 60 ℃退火30 s, 72 ℃延伸15 s。miR-145、miR-132相对表达量用2-ΔΔCt法计算; 取剩余2 mL血清，应用全自动化学发光免疫分析仪(武汉友芝友医疗科技股份有限公司，型号: YZY-CIP-C100)检测血清SF水平。
1.3 观察指标
分析并比较2组患者Th17/Treg以及SF、miR-145和miR-132水平变化。比较研究组不同病理参数患者Th17/Treg以及SF、miR-145和miR-132水平。以对照组作为阴性病例，以研究组作为阳性病例，采用受试者工作特征(ROC)曲线分析Th17/Treg、SF、miR-145、miR-132对乳腺癌的诊断价值。
1.4 统计学方法
所有数据均采用SPSS 26.0软件进行分析，计量资料(经S-W法检验，均符合正态分布)以(x±s)表示，比较行t检验，计数资料以[n(%)]表示，行χ2检验，使用MedCalc软件11.4版绘制ROC曲线。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 2组Th17/Treg以及SF、miR-145和miR-132水平变化
与对照组比较，研究组外周血Th17/Treg、血清SF水平均更高，血清miR-145、miR-132表达水平更低，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 1。
表 1 2组Th17/Treg、SF水平以及miR-145和miR-132表达水平比较(x±s)组别 n Th17/Treg SF/(ng/mL) miR-145 miR-132 对照组 105 0.41±0.05 43.88±8.15 1.03±0.09 1.02±0.08 研究组 92 0.49±0.06* 96.72±6.59* 0.47±0.06* 0.39±0.04* Th17/Treg: 辅助性T细胞17与调节性T细胞的比值; SF: 铁蛋白; miR-145: 微小核糖核酸-145; miR-132: 微小核糖核酸-132。与对照组比较, * P < 0.05。 2.2 研究组不同病理参数患者Th17/Treg以及SF、miR-145、miR-132水平变化
与肿瘤直径≤2 cm、临床分期为Ⅰ~Ⅱ期、肿瘤高分化、不存在淋巴结转移的患者比较，肿瘤直径>2 cm、临床分期为Ⅲ~Ⅳ期、肿瘤中低分化、存在淋巴结转移患者的血清miR-145、miR-132表达水平均更低，差异有统计学意义(P < 0.05); 与临床分期为Ⅰ~Ⅱ期、肿瘤高分化、不存在淋巴结转移的患者比较，临床分期为Ⅲ~Ⅳ期、肿瘤中低分化、存在淋巴结转移患者的血清SF水平均更高，差异有统计学意义(P < 0.05); 与不存在淋巴结转移的患者比较，存在淋巴结转移的患者的Th17/Treg更高，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 2。
表 2 研究组不同病理参数患者Th17/Treg以及SF、miR-145、miR-132水平变化(x±s)临床病理参数 n Th17/Treg高表达 t P SF/(ng/mL) t P miR-145 t P miR-132 t P 肿瘤直径 — — 1.795 0.076 — 0.955 0.342 — 2.051 0.043 — 10.058 < 0.001 >2 cm 43 0.45±0.08 — — 109.68±21.05 — — 0.49±0.07 — — 0.38±0.06 — — ≤2 cm 49 0.42±0.08 — — 106.03±15.49 — — 0.52±0.07 — — 0.53±0.08 — — 临床分期 — — 0.950 0.345 — 27.472 < 0.001 — 25.531 < 0.001 — 10.372 < 0.001 Ⅰ~Ⅱ期 35 0.45±0.11 — — 61.33±9.52 — — 0.70±0.07 — — 0.48±0.07 — — Ⅲ~Ⅳ期 57 0.47±0.09 — — 128.73±12.44 — — 0.38±0.05 — — 0.35±0.05 — — 肿瘤分化程度 — — 0.927 0.356 — 15.396 < 0.001 — 11.441 < 0.001 — 12.794 < 0.001 中低分化 61 0.51±0.15 — — 133.46±22.05 — — 0.33±0.04 — — 0.32±0.06 — — 高分化 31 0.48±0.14 — — 70.07±8.54 — — 0.44±0.05 — — 0.51±0.08 — — 是否存在淋巴结转移 — — 6.676 < 0.001 — 14.790 < 0.001 — 17.201 < 0.001 — 28.738 < 0.001 是 51 0.55±0.09 — — 131.06±24.15 — — 0.41±0.06 — — 0.35±0.05 — — 否 41 0.43±0.08 — — 71.49±10.03 — — 0.68±0.09 — — 0.71±0.07 — — 2.3 Th17/Treg以及SF、miR-145、miR-132水平对乳腺癌的诊断价值
Th17/Treg以及SF、miR-145、miR-132水平联合检测诊断乳腺癌的曲线下面积(AUC)为0.889, 大于以上指标单独检测的AUC(0.764、0.753、0.682、0.724, P < 0.05), 且联合检测的敏感度、特异度均更高，见表 3和图 1。
表 3 Th17/Treg以及SF、miR-145、miR-132水平对乳腺癌的诊断价值指标 AUC 95%CI P 敏感度/% 特异度/% 约登指数 Th17/Treg 0.764 0.698~0.821 < 0.001 66.30 77.14 0.435 SF 0.753 0.687~0.812 < 0.001 70.65 73.33 0.440 miR-145 0.682 0.612~0.747 < 0.001 67.39 64.76 0.322 miR-132 0.724 0.656~0.786 < 0.001 69.57 61.90 0.315 联合检测 0.889 0.836~0.929 < 0.001 85.87 80.95 0.668 3. 讨论
乳腺癌早期临床表现不具典型性，易被患者忽视，多数患者确诊时已处于中晚期[8-12]。因此，早期诊断对于改善乳腺癌患者预后至关重要。目前，乳腺病变的诊断方法以乳房X线摄影为主，临床诊断价值较高[13-16]。然而，由于特定检查需求或成像清晰度不足，该方法可能需重复拍摄以获取多视角图像信息，延长了患者射线暴露时间，增大潜在健康风险。相比之下，血液中某些标志物的检测具有便捷性、可重复性、成本效益高及无创性等优点，在各类癌症诊断中占据重要地位[17-20]。
Th17、Treg是2种CD4+T细胞，参与机体的免疫应答和免疫耐受[21-23]。研究[24]指出，乳腺癌患者外周血中Th17升高，其具有抑制肿瘤免疫和促进其增殖、分化的作用。miR-132具有非编码功能，研究[25]发现其可通过调控多种蛋白激酶的表达来抑制肿瘤细胞的形成、聚集和增殖，从而抑制肿瘤的发展。
miR-145是抑癌基因，既往研究[26-28]指出, miR-145在乳腺癌患者中表达显著降低，且与肿瘤的恶性程度呈负相关。SF是一种在人体内广泛分布的蛋白质，不仅参与铁的代谢，还参与许多组织的代谢活动。研究[29]发现, SF可在许多实体恶性肿瘤中合成和分泌; 乳腺癌的发展过程中，铁的有效利用减少，使血清中的SF含量增加。因此, SF不仅可以反映体内铁含量，而且可以作为一种肿瘤标记物。本研究发现，与对照组比较，研究组外周血Th17/Treg、血清SF水平均更高，血清miR-145、miR-132表达水平则更低，提示Th17/Treg、SF水平以及miR-145和miR-132表达水平在乳腺癌患者血液中均呈异常表达。
本研究结果显示，与肿瘤直径≤2 cm、临床分期为Ⅰ~Ⅱ期、肿瘤高分化、不存在淋巴结转移的患者比较，肿瘤直径>2 cm、临床分期为Ⅲ~Ⅳ期、肿瘤中低分化、存在淋巴结转移患者的血清miR-145、miR-132表达水平均更低; 与临床分期为Ⅰ~Ⅱ期、肿瘤高分化、不存在淋巴结转移的患者比较，临床分期为Ⅲ~Ⅳ期、肿瘤中低分化、存在淋巴结转移患者的血清SF水平均更高; 与不存在淋巴结转移的患者比较，存在淋巴结转移的患者的Th17/Treg水平更高。以上结果提示Th17/Treg、SF水平以及miR-145和miR-132表达水平与乳腺癌患者的病理参数均存在一定关系。分析原因发现：乳腺癌患者Treg通过与效应性T淋巴细胞密切接触抑制效应性细胞的功能，产生抗肿瘤免疫效应，从而缓解机体对肿瘤的抑制效应。Th17在乳腺癌中具有促炎、抗肿瘤功能，但随着疾病的进展，其会促血管新生功能增强，从而促进肿瘤侵袭转移。此外, Th17、Treg也参与炎性反应及自身免疫疾病的发生，促使血管增生，上皮-间质转化，最终导致乳腺癌的发生、发展。miR-132是一种在乳腺癌组织中呈低表达的miR，通过调控转录因子的转录，负性调控相关信号通路，从而影响乳腺癌的发展和转移; miR-145在乳腺癌血液中的表达，则随着肿瘤直径、分期和恶性程度的升高而显著下降。
SF是一种重要的调控因子，广泛分布于人体各组织，且在乳腺癌患者血清中的表达显著增高，推测乳腺癌细胞可能通过调控SF异构体的合成和分泌，导致SF的增加。本研究发现, SF水平以及miR-145和miR-132表达水平联合检测的AUC大于以上指标单独检测，提示Th17/Treg、SF水平以及miR-145和miR-132表达水平在乳腺癌的临床诊断中具有更高的价值，原因可能在于上述各个指标联合检测能够互相弥补各自缺点，从而提高对乳腺癌的诊断价值。
综上所述, Th17/Treg、SF水平以及miR-145和miR-132表达水平在乳腺癌患者血液中均呈异常表达，与患者病理参数均存在一定关系，且联合检测在乳腺癌的临床诊断中具有较高的价值。但本研究仅涉及检验相关指标诊断乳腺癌，缺少与病理学、影像学诊断标准的比较，后期需借助信息技术进一步开展多中心研究进行深入研究。
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图 1 FNAB病理不明确甲状腺结节细胞涂片
A: FNAB涂片提示细胞形态不典型[苏木精-伊红(HE)染色，放大400倍]，术后病理为甲状腺乳头状癌; B: FNAB涂片提示可疑甲状腺乳头状癌(HE染色，放大200倍)，术后病理为甲状腺乳头状癌。
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图 2 甲状腺结节超声造影特征图
A: 甲状腺右侧叶C-TIRADS 4a类结节, CEUS灌注特征为同步弥散性均匀等灌注; B: 甲状腺左侧叶C-TIRADS 4b类结节, CEUS灌注特征为延迟向心性不均匀低灌注。
表 1 2组患者一般资料比较(x±s)[n(%)]
一般资料 分类 TMN组(n=53) TBN组(n=19) χ2/t P 性别 男 21(39.62) 8(42.11) 0.035 0.851 女 32(60.38) 11(57.89) 年龄/岁 39.53±4.68 42.65±5.74 2.346 0.022 结节大小/cm 0.81±0.43 0.85±0.45 0.344 0.732 结节径线分布 ≤1.0 cm 49(92.45) 17(89.47) 0.160 0.689 >1.0 cm 4(7.55) 2(10.53) 结节部位分布 左侧叶 21(39.62) 7(36.84) 1.763 0.414 右侧叶 27(50.94) 8(42.11) 峡部 5(9.43) 4(21.05) 甲状腺功能异常 合并 5(9.43) 3(15.79) 0.564 0.453 不合并 48(90.57) 16(84.21) C-TIRADS分类 C-TR4a 14(26.42) 10(52.63) 5.844 0.054 C-TR4b 16(30.19) 6(31.58) C-TR4c 23(43.39) 3(15.79) 
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表 2 2组结节CEUS灌注特征比较[n(%)]
特征 分类 TBN(n=19) TMN(n=53) χ2 P 造影剂灌注方式 向心性 7(36.84) 39(73.58) 8.244 0.016 弥散性 9(47.37) 11(20.75) 离心性 3(15.79) 3(5.66) 造影剂灌注程度 无灌注 0 0 24.124 < 0.001 低灌注 3(15.79) 42(79.25) 等灌注 11(57.89) 7(13.21) 高灌注 5(26.32) 4(7.55) 均匀灌注 均匀 13(68.42) 7(13.21) 20.958 < 0.010 不均匀 6(31.58) 46(86.79) 与周围正常甲状腺组织相比灌注速度 快进 4(21.05) 4(7.55) 17.845 < 0.001 同步 12(63.16) 11(20.75) 延迟 3(15.79) 38(71.69) 与周围正常甲状腺组织相比退出速度 快退 2(10.53) 21(39.62) 3.575 0.167 同步 12(63.16) 26(49.06) 延迟 5(26.32) 6(11.32) 灌注后边缘 清晰 16(84.21) 4(7.55) 40.405 < 0.001 模糊 3(15.79) 49(92.45)
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表 3 2组CEUS参数及参数比的比较(x±s)
组别 参数 参数比 TTP/S PI/dB AS MTT/S AUC/(dB·s) R-TTP R-PI R-AS R-AUC TMN组(n=53) 25.06±3.94 35.33±3.74 0.68±0.29 30.19±4.07 4 682.07±416.50 1.268±0.428 0.827±0.041 0.867±0.081 0.835±0.076 TBN组(n=19) 22.47±1.99 44.96±4.05 0.86±0.31 28.66±3.32 5 174.01±521.88 0.941±0.074 0.987±0.026 0.924±0.073 1.028±0.051 t -2.734 9.423 2.280 -1.471 4.125 -3.298 15.865 2.698 10.249 P 0.008 < 0.001 0.026 0.146 < 0.001 0.002 < 0.001 0.009 < 0.001
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表 4 CEUS灌注特征诊断甲状腺良恶性结节情况及效能分析
指标 分类 TMN TBN 病理结果 恶性 44 9 良性 5 14 诊断效能 Se/% － 83.02 Sp/% － 73.68 漏诊率/% － 16.98 误诊率/% － 26.32 比数积 － 13.69 约登指数 － 0.567 PPV/% － 89.79 NPV/% － 60.87 LR+ － 3.15 LR- － 0.23 总符合率/% － 80.56 Se: 灵敏度; Sp: 特异度; PPV: 阳性预测值;
NPV: 阴性预测值; LR+: 阳性似然比; LR-: 阴性似然比。
Se=a/a+c; Sp=d/d+b; 漏诊率=c/a+c; 误诊率=b/b+d;
约登指数=Se+Sp-1; 比数积=ad/bc; PPV=a/(a+b);
NPV=d/c+d; LR+=Se/(1-Sp); LR-=(1-Se)/Sp;
总符合率=(a+d)/(a+b+c+d)。a代表真阳性，
b代表假阳性，c代表假阴性, d代表真阴性。
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