Value of strain elastography and shear wave elastography in the diagnosis of benign and malignant thyroid nodules
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摘要:目的
比较应变弹性成像(SE)与剪切波弹性成像(SWE)诊断甲状腺良恶性结节的应用价值。
方法选取2021年3月—2023年3月在超声科检查并经穿刺活检或手术病理确诊的甲状腺单发实性结节患者109例为研究对象, 均行SE和SWE检查。以病理结果为诊断“金标准”，记录SE应变平均值(SEmean)、周围正常甲状腺组织应变平均值与甲状腺结节应变平均值的比值(SR)、SWE杨氏模量弹性平均值(Emean)、甲状腺结节弹性平均值与周围正常甲状腺组织弹性平均值的比值(ER), 比较2种弹性技术鉴别甲状腺结节良恶性的价值，并分析SEmean、SR与Emean、ER的相关性。
结果109例甲状腺结节患者经病理检查证实，良性69例(良性组)，恶性40例(恶性组)。恶性组最大直径小于良性组，结节纵横比>1、边界不清、实性低回声及乏血供的患者占比均高于良性组，差异有统计学意义(P < 0.05); 2组年龄、性别及结节内部细小钙化患者占比比较，差异无统计学意义(P>0.05)。恶性组SR、Emean及ER均高于良性组(P < 0.05)。受试者工作特征(ROC)曲线分析显示, SEmean和SR的曲线下面积(AUC)为0.902、0.884, 均大于Emean和ER的AUC(0.795、0.806), 差异有统计学意义(P < 0.05)。SEmean与Emean、ER呈负相关(r=-0.689 0、-0.634 9, P < 0.05), SR与Emean、ER呈正相关(r=0.537 2、0.688 3, P < 0.05)。
结论SE和SWE技术在鉴别甲状腺结节良恶性具有一定临床应用价值, SE技术的诊断效能较高，但2种技术均存在不足，实际应用中可通过互补提高甲状腺良恶性结节诊断效能。
Abstract:ObjectiveTo compare the value of strain elastography (SE) and shear-wave elastography (SWE) in the diagnosis of benign and malignant thyroid nodules.
MethodsA total of 109 patients with single solid thyroid nodules who were examined by ultrasound and confirmed by puncture biopsy or surgical pathology from March 2021 to March 2023 were selected as study subjects. All patients underwent SE and SWE examinations. Pathological results were taken as the "gold standard" for diagnosis, and the mean value of SE strain (SEmean), the ratio of the mean strain of surrounding normal thyroid tissue to the mean strain of thyroid nodule (SR), elastic mean value of Young's modulus of SWE (Emean) and ratio of the average elasticity of thyroid nodule to the average elasticity of surrounding normal thyroid tissue (ER). The value of the two elasticity techniques in differentiating benign and malignant thyroid nodule was compared, and the correlations of SEmean and SR with Emean and ER.
ResultsThe pathologic examination of 109 patients with thyroid nodules confirmed that 69 cases(benign group) were benign and 40 cases (malignant group) were malignant. The maximum diameter of nodules in the malignant group was significantly smaller, and the proportion of patients with nodular aspect ratio>1, unclear boundary, solid hypoecho and lack of blood supply was higher than that in the benign group (P < 0.05). There were no significant differences in age, gender and the proportion of small calcification inside nodules between two groups (P>0.05). SR, Emean and ER in malignant group were higher than those in benign group (P < 0.05). Receiver operating characteristic (ROC) curve analysis showed that the area under the ROC curve (AUC) of SEmean and SR were 0.902 and 0.884, which were higher than 0.795 of Emean and 0.806 of ER (P < 0.05). SEmean was negatively correlated with Emean and ER (r=-0.689 0, -0.634 9, P < 0.05), and SR was positively correlated with Emean and ER (r=0.537 2, 0.688 3, P < 0.05).
ConclusionSE and SWE have certain clinical application value in differentiating benign and malignant thyroid nodules, but SE technique has a high diagnostic efficiency. The two techniques have shortcomings, and they can be complementary in practical application to improve the diagnosis efficiency of benign and malignant thyroid nodules.
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甲状腺疾病发病率呈逐年上升趋势，流行病学调查数据[1]显示，在甲状腺高频超声筛查中结节检出率高达67%, 其中恶性结节占5%~10%。常规超声作为甲状腺疾病检查的首选方法被广泛应用，但临床工作中发现，部分甲状腺良恶性结节图像特征和组织特性存在近似或重叠现象，常规超声鉴别有一定难度[2-4]。目前应变弹性成像(SE)与剪切波弹性成像(SWE)作为超声无创检查新技术在甲状腺和乳腺等疾病中的应用日趋成熟，其通过检测组织的软硬度以及周围正常甲状腺组织应变平均值与甲状腺结节应变平均值的比值(SR)和弹性模量的不同形式定量分析组织的良恶性[5]。目前关于比较SE应变平均值(SEmean)、SR与SWE杨氏模量弹性平均值(Emean)和甲状腺结节弹性平均值与周围正常甲状腺组织弹性平均值的比值(ER)诊断甲状腺结节良恶性的报道较少。本研究回顾性分析了经穿刺活检或手术病理确诊的109例甲状腺结节患者超声弹性图像资料，探讨2种弹性方法对甲状腺良恶性结节的鉴别诊断能力，以期为临床诊断甲状腺结节性质提供更多辅助参考。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2021年3月—2023年3月在超声科检查并经穿刺活检或手术病理证实的甲状腺单发实性结节患者109例为研究对象，其中良性69例(良性组)，恶性40例(恶性组)，年龄21~68岁，平均(45.97±7.86)岁。纳入标准: ①初次甲状腺超声检查诊断为单发实性结节，结节最大直径为0.5~3.0 cm者; ②患者知情同意。排除标准: ①图像资料和病理结果不全者; ②有手术或射线接触史者。本研究通过医院伦理委员会审核。
1.2 仪器与方法
1.2.1 二维高频超声检查
采用迈瑞Resona 7CV彩色多普勒超声诊断仪，线阵高频探头L14-5WU(频率5~14 Hz), 配备弹性成像软件。患者取仰卧位，充分暴露颈前区，选择最佳切面显示结节及周围正常甲状腺组织，重点观察记录结节位置、直径、边界、纵横比、内部回声、有无细小钙化及血供情况(其中结节内细小钙化的评定批准为砂砾样点状强回声; 结节血供情况分为乏血供和富血供，乏血供评定标准为0~1级，富血供评定标准为2~3级[6])。
1.2.2 SE与SWE检查
二维高频超声检查选取最佳切面，切换SE模式，选择弹性取样框2~3倍结节大小，嘱患者摒气并保持探头约2次/s小幅振动，当压力指标绿柱在指示线附近时获取最佳弹性图像，选择椭圆描迹结节区(A区)与周围正常甲状腺组织区(B区)，获得A区与B区的SEmean, 电脑自动显示结节SR, 测量3次取平均值。切换SWE模式，调整弹性取样框的位置和大小，嘱患者摒气并静置探头，当M-STB index显示绿色4星以上时获取最佳图像，选择椭圆描迹A区与B区，获得A区与B区Emean, 电脑自动显示结节ER, 测量3次取均值。
1.2.3 超声弹性图像采集及判断
所有检查由从事5年以上甲状腺诊断超声科医师规范完成; 图像弹性数据分析由2位高年资超声医师单独完成，结果出现分歧时经2人讨论后确定。
1.3 统计学处理
采用MedCalc 20.0统计软件对数据进行处理，计数资料以[n(%)]表示，采用χ2检验，计量资料采用Shapiro-Wilk检验，服从近似正态分布以均数±标准差描述，组间比较采用独立样本t检验。变量符合正态或近似正态分布时，相关性分析采用Pearson相关系数分析，非正态分布变量采用Spearman等级相关系数分析; 应用受试者工作特征(ROC)曲线评估SEmean、SR与Emean、ER的诊断效能，P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 2组患者一般资料和二维高频超声检查结果比较
恶性组结节最大直径小于良性组，结节纵横比>1、边界不清、实性低回声及乏血供的患者占比均高于良性组，差异有统计学意义(P < 0.05); 2组年龄、性别及结节内部细小钙化患者占比差异均无统计学意义(P>0.05)。见表 1。
表 1 2组患者一般资料和二维高频超声检查结果比较(x±s)[n(%)]组别 年龄/岁 女 结节最大直径/cm 纵横比>1 边界不清 实性低回声 细小钙化 乏血供 良性组(n=69) 46.56±8.12 36(52.17) 2.64±0.46 17(24.64) 16(23.19) 22(31.88) 7(10.14) 19(27.54) 恶性组(n=40) 45.37±7.59 22(55.00) 1.43±0.39* 29(72.50)* 31(77.50)* 25(62.50)* 9(32.50) 27(67.50)* 与良性组比较, *P < 0.05。 2.2 病理结果
病理结果证实, 109个甲状腺结节中良性结节69例(63.30%), 包括结节性甲状腺肿41例(59.42%)、甲状腺腺瘤25例(36.23%)、桥本氏甲状腺炎3例(4.35%)。恶性结节40例(36.70%), 包括甲状腺乳头状癌39例(97.50%)、甲状腺滤泡状癌1例(2.50%)。
2.3 甲状腺良恶性结节弹性成像参数比较
以病理结果为金标准，诊断良性组结节69例和恶性组结节40例。结果显示，恶性组SR与Emean、ER均高于良性组, SEmean低于良性组，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 2、图 1、图 2。
表 2 2组SEmean、SR、Emean、ER参数比较(x±s)组别 n SEmean/% SR Emean/kPa ER 良性组 69 0.28±0.07 1.26±0.51 38.69±9.43 1.27±0.49 恶性组 40 0.14±0.07* 2.47±0.66* 51.29±11.39* 2.03±0.73* 与良性组比较, *P < 0.05。 ![]()
图 1 甲状腺良性结节SE图和SWE图A: SE图(A区SEmean=0.17%, B区SEmean=0.17%, Sr=0.99); B: SWE图(A区Emean=31.64 kPa, B区Emean=24.87 kPa, Er=1.27)。![]()
图 2 甲状腺恶性结节SE图和SWE图A: SE图(A区SEmean=0.12%, B区SEmean=0.24%, Sr=2.01); B: SWE图(A区Emean=46.59 kPa, B区Emean=17.88 kPa, Er=2.61); 病理结果: 甲状腺乳头状癌。2.4 SEmean与Emean、ER及SR与Emean、ER相关性分析
Pearson相关性分析显示，SEmean与Emean、ER呈负相关(r=-0.689 0、-0.634 9, P < 0.05), SR与Emean、ER呈正相关(r=0.537 2、0.688 3, P < 0.05)。
2.5 SEmean、SR与Emean、ER诊断甲状腺良恶性结节的ROC曲线
以SEmean、SR与Emean、ER作为检验变量，以病理结果为分类变量(设定良性为0, 恶性为1), 获得应变弹性和剪切波弹性诊断甲状腺良恶性结节的ROC曲线。结果显示, SE技术中SEmean的诊断效能最高, SWE技术中Emean的诊断效能最低。SEmean与SR的曲线下面积(AUC), 分别为0.902、0.884, 均大于Emean与ER的AUC(0.795、0.806), 差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 3、图 3。
表 3 SEmean、SR及Emean、ER诊断甲状腺恶性结节的价值指标 AUC 95%CI P Cut-off 敏感度/% 特异度/% 约登指数 SEmean 0.902 0.830~0.951 < 0.001 ≤0.19 87.50 88.41 0.759 1 SR 0.884 0.809~0.938 < 0.001 >2.24 82.50 92.75 0.752 5 Emean 0.795 0.707~0.866 < 0.001 >50.46 67.50 85.49 0.530 1 ER 0.806 0.720~0.876 < 0.001 >1.57 70.00 85.51 0.555 1 3. 讨论
超声因其操作简便、可重复性、无创、无辐射、实时动态监测及高敏感度等诸多优势成为甲状腺疾病诊断的首选影像学检查方法[7]。弹性成像技术的出现为无创诊断甲状腺结节的性质提供了新的辅助检查手段，SE技术是利用不同组织间弹性系数的差异在手动外力作用下使组织发生不同程度形变的原理，以不同色彩显示弹性图像来反映不同组织间硬度，定量指标SEmean与半定量指标SR均能够客观地反映不同组织的硬度信息[8-9]。SWE技术依靠超声探头自动连续发射声脉冲辐射力在组织内产生剪切波并收集横向剪切波在组织内瞬时传播速度信息，通过数模转换以杨氏模量与彩色图谱的形式进行量化表达组织的弹性信息，是一种无创、可重复的定量检查技术。大部分甲状腺良恶性结节病理组织构成和硬度不同，因此SWE技术可利用这一差异来定量分析甲状腺结节的性质[10-11]。
本研究显示，甲状腺恶性结节最大直径小于良性结节，纵横比>1、边界不清、实性低回声及乏血供等为主要超声特征表现。SE与SWE技术通过检测组织的应变比和弹性模量E值直接反映组织的硬度，本文中SEmean为所检测结节及结节周围组织的应变平均值, SR为结节周围组织与结节本身应变平均值的比值，结节SEmean值越小, SR值越大。Emean为所检测结节及结节周围组织的弹性杨氏模量平均值，结节Emean值越大, ER值越大，说明所测结节越硬。祝青等[12]研究结果显示，甲状腺恶性结节SR值高于良性结节。甲状腺良恶性结节相关性分析发现, SEmean与Emean、ER呈负相关, SR与Emean、ER呈正相关(P < 0.05), 相关系数r的绝对值为0.5~1, 说明SE参数、SR与SWE参数、ER间存在强相关性，两者可相互补充提高鉴别甲状腺良恶性结节的诊断价值。上述方法有助于甲状腺良恶性结节的鉴别，是对超声其他检查技术的有利补充[13-14]。
本研究SE技术中应变平均值SEmean的Cut off值为0.19%时，诊断甲状腺结节良恶性的敏感度、特异度及AUC(95%CI)分别为87.50%、88.41%、0.902(0.830~0.951), 诊断效能最高。而SWE技术中Emean的Cut off值为50.46 kPa时诊断甲状腺结节良恶性的敏感度、特异度及AUC(95%CI)分别为67.50%、85.49%、0.795(0.707~0.866), 诊断效能最低。检查中发现结节的位置、颈部血管的搏动及呼吸动度等因素对SWE检查获得理想图像均有较明显的影响，而对SE技术影响相对较小，故本研究中SE技术的诊断较能优于SWE技术。何广敏等[15]应用SE定性诊断甲状腺结节良恶性的灵敏度、特异度及准确度分别为61.0%、78.6%、68.1%，低于本研究结果，可能与所纳入的样本量和选择的诊断方法不同有关。付遵峰等[11]应用Emean诊断韩国甲状腺影像报告和数据系统(KTI-RADS)4类以上甲状腺结节良恶性的ROC曲线的曲线下面积为0.78, 与本文结果近似。吕新华等[16]研究发现，淋巴结转移及包膜侵犯组较无淋巴结转移及包膜侵犯组甲状腺恶性结节的Emean值高。有报道[17]称，甲状腺恶性肿瘤中甲状腺乳头状癌、滤泡癌、髓样癌及未分化癌等癌组织硬度相比，甲状腺乳头状癌的硬度最大。本研究中40例甲状腺恶性结节中，乳头状癌39例，样本量与病理组织学分布的局限化可能是导致良恶性组间差异大、恶性组内差异小的主要原因。本研究不足之处在于纳入的样本量相对较少，存在一定预测局限性，未进行2种弹性方式的联合诊断，今后将加大样本量并进一步进行联合诊断研究。
综上所述, SE和SWE技术在诊断甲状腺良恶性结节上均有一定应用价值，但SE诊断效能优于SWE。多数情况下, SE与SWE可较为准确地判断甲状腺结节的性质，虽然SE技术的准确度更高，但两者均存在不足之处，临床检查过程中可利用2种技术的互补提高甲状腺结节良恶性的诊断准确性。
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图 1 甲状腺良性结节SE图和SWE图
A: SE图(A区SEmean=0.17%, B区SEmean=0.17%, Sr=0.99); B: SWE图(A区Emean=31.64 kPa, B区Emean=24.87 kPa, Er=1.27)。
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图 2 甲状腺恶性结节SE图和SWE图
A: SE图(A区SEmean=0.12%, B区SEmean=0.24%, Sr=2.01); B: SWE图(A区Emean=46.59 kPa, B区Emean=17.88 kPa, Er=2.61); 病理结果: 甲状腺乳头状癌。
表 1 2组患者一般资料和二维高频超声检查结果比较(x±s)[n(%)]
组别 年龄/岁 女 结节最大直径/cm 纵横比>1 边界不清 实性低回声 细小钙化 乏血供 良性组(n=69) 46.56±8.12 36(52.17) 2.64±0.46 17(24.64) 16(23.19) 22(31.88) 7(10.14) 19(27.54) 恶性组(n=40) 45.37±7.59 22(55.00) 1.43±0.39* 29(72.50)* 31(77.50)* 25(62.50)* 9(32.50) 27(67.50)* 与良性组比较, *P < 0.05。 
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表 2 2组SEmean、SR、Emean、ER参数比较(x±s)
组别 n SEmean/% SR Emean/kPa ER 良性组 69 0.28±0.07 1.26±0.51 38.69±9.43 1.27±0.49 恶性组 40 0.14±0.07* 2.47±0.66* 51.29±11.39* 2.03±0.73* 与良性组比较, *P < 0.05。
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表 3 SEmean、SR及Emean、ER诊断甲状腺恶性结节的价值
指标 AUC 95%CI P Cut-off 敏感度/% 特异度/% 约登指数 SEmean 0.902 0.830~0.951 < 0.001 ≤0.19 87.50 88.41 0.759 1 SR 0.884 0.809~0.938 < 0.001 >2.24 82.50 92.75 0.752 5 Emean 0.795 0.707~0.866 < 0.001 >50.46 67.50 85.49 0.530 1 ER 0.806 0.720~0.876 < 0.001 >1.57 70.00 85.51 0.555 1
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