Research on spontaneous upper limb activity and graph theory of electroencephalogram in patients with acute ischemic stroke
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摘要:目的
通过双上肢自发活动参数及脑电图图论分析方法，评估急性缺血性脑卒中(AIS)患者运动功能损伤及脑功能网络的变化。
方法收集2022年1月—2023年10月在西南医科大学附属医院神经内科就诊的伴上肢运动障碍的34例AIS患者(观察组)和40例健康老年人(对照组)的相关资料。受试者在AIS发病7 d内完成美国国立卫生研究院卒中量表(NHISS)和Fugl-Meyer运动量表(FMA)评估，并持续24 h佩戴腕部活动记录仪(Actiwatch), 采集双上肢自发活动数据，分析其相关参数如双上肢协调系数(r)、患侧与健侧上肢活动比(ULAR)等。全部受试者均完成约2 h的19通道脑电图检查，脑电图数据经预处理后提取5段10 s静息状态脑电图，进行图论分析。
结果① 与健康人群相比, AIS患者δ频段和θ频段均有少量功能连接减弱的边; α频段出现大量网络连接减弱的边缘; 在β频段的额区右顶枕区之间仅连接边缘减弱，右侧颞叶到左侧颞叶连接边缘增强; 在γ频段中存在全脑大量连接增加的边缘。②在图论分析中，在α、β波段，观察组患者的最短路径长度较对照组显著增加(α段: t=2.228, P < 0.05, d=-0.52; β段: t=-3.641, P < 0.01, d=-0.878), 全局效率显著降低(α段: t=2.535, P < 0.05, d=0.591; β段: t=3.321, P < 0.01, d=0.803); 在γ波段, 局部效率(t=3.279, P < 0.01, d=0.765)和聚类系数显著更高(t=3.358, P < 0.01, d=0.783)。③ ULAR≤30%组γ段最短路径长度显著降低(t=-2.063, P < 0.05, d=-0.802), 全局效率(t=2.226, P < 0.05, d=0.865)、局部效率(t=2.95。P < 0.05, d=1.147)和聚类系数(t=2.962, P < 0.05, d=1.148)均显著增高。④与对照组相比，观察组睡眠期双上肢协调性系数与NIHSS结果呈负相关(r=-0.389, P < 0.05), 与ULAR呈负相关(r=-0.395, P < 0.05); FMA评分与ULAR呈正相关(r=0.442, P < 0.05)。
结论上肢自发活动参数可用于判断AIS患者运动功能损伤; 脑功能网络改变和运动损伤相结合，可为其神经网络机制研究提供新思路。
Abstract:ObjectiveTo evaluate the changes in motor function impairment and brain functional networks of patients with acute ischemic stroke(AIS) through parameters of spontaneous activities of both upper limbs and electroencephalogram graph theory analysis methods.
MethodsThe data of 34 acute ischemic stroke patients(observation group) with upper limb motor disorders who were treated in the Department of Neurology of the Affiliated Hospital of Southwest Medical University from January 2022 to October 2023, and 40 healthy controls (HC group) were collected. The subjects completed the National Institutes of Health Stroke Scale (NIHSS) and Fugl-Meyer Assessment (FMA) within 7 days, and wore wrist activity recorders (Actiwatch) continuously for 24 hours to collect data on spontaneous activities of upper limbs and analyzed related parameters such as the coordination coefficient of both upper limbs (r), the activity ratio of the affected side to the healthy side upper limb (ULAR), etc. At the same time, all subjects completed approximately 2 hours of 19-channel electroencephalogram examination. After preprocessing the electroencephalogram data, 5 segments of 10-second resting-state electroencephalogram were extracted for graph theory.
Results① Compared to healthy individuals, AIS patients exhibited decreased functional connectivity edges in the δ and θ bands, with substantial reductions in network connections in the α band. In the β band, connections between the frontal, right parietal, and occipital regions weakened, while connections from the right temporal lobe to the left temporal lobe strengthened. In the γ band, there was a significant increase in connections throughout the brain. ② Graph theory analysis revealed significantly increased shortest path lengths (α band: t=2.228, P < 0.05, d=-0.52; β band: t=-3.641, P < 0.01, d=-0.878) and decreased global efficiency (α band: t=2.535, P < 0.05, d=0.591; β band: t=3.321, P < 0.01, d=0.803) in the observation group compared to the control group. In the γ band, local efficiency (t=3.279, P < 0.01, d=0.765) and clustering coefficients were significantly higher (t=3.358, P < 0.01, d=0.783). ③ In the γ band, the ULAR≤30% group showed significantly reduced shortest path length (t=-2.063, P < 0.05, d=-0.802) and increased global efficiency (t=2.226, P < 0.05, d=0.865), local efficiency (t=2.95, P < 0.05, d=1.147), and clustering coefficient (t=2.962, P < 0.05, d=1.148). ④ In the observation group, the bilateral upper limb coordination coefficient during sleep was negatively correlated with NIHSS scores (r=-0.389, P < 0.05) and ULAR (r=-0.395, P < 0.05), while FMA scores were positively correlated with ULAR (r=0.442, P < 0.05).
ConclusionThe parameters of spontaneous activities of the upper limbs can be used to determine the impairment of motor function in AIS patients. The combination of changes in brain functional networks and motor impairments can provide new ideas for the study of their neural network mechanisms.
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中国每年新发脑卒中病例超过200万例，其中69%的患者出现上肢瘫痪，严重影响日常生活[1]。神经网络科学[2]认为中风是一种网络损伤，大脑病变后运动网络拓扑变化导致运动障碍。目前基于该理论提出的预后预测、康复方法等研究[3-4]较多，但对急性缺血性卒中(AIS)后偏瘫患者的脑网络研究仍较少。基于脑电图图论的脑网络科学从宏观视角出发，探究网络表征的拓扑特征[5], 有助于加深对中风机制的理解。既往研究[6]认为运动网络是由初级感觉皮质、初级运动皮质等形成的，卒中后偏瘫与运动网络损伤有关。图论分析能探明运动网络的分布，揭示AIS后偏瘫患者大脑内信息传递的变化，是了解运动网络损伤机制的前提。
对于卒中后偏瘫的评估方法目前主要分为2种: ①量表评估，如Fugl-Meyer运动量表(FMA), 该量表的有效性已得到普遍认可，但存在主观性强等缺陷[7]; ②穿戴设备，如Actiwatch是专门用于定量测量双上肢自发活动的监测仪，其可靠性和良好效度已得到验证[8-9]。Actiwatch作为测量上肢自发活动的新工具，能与FMA的主观劣势形成互补，二者结合与脑网络拓扑行相关性分析，能更好地解释其网络机制。因此，为了理解AIS的病理生理机制，评估其偏瘫症状的严重程度，本研究针对伴上肢运动障碍的AIS患者，结合FMA与Actiwatch进行评估，计算其脑电图图论指标，探究其大脑连通模式及AIS的运动损伤情况，现报告如下。
1. 对象与方法
1.1 研究对象
收集2022年1月—2023年10月在西南医科大学附属医院就诊及住院治疗的AIS患者为研究对象，同时在院内公开招募健康老年志愿者。本研究共纳入74例受试者，将其中34例首发AIS且伴有上肢运动障碍的患者设为观察组, 40名健康老年人设为对照组。本研究通过了本院伦理委员会的批准(受理号: KY2021137), 得到所有受试者及其家属的知情同意。
纳入标准: ①根据《中国急性缺血性脑卒中诊治指南2018》[10]诊断为AIS的患者; ②症状符合偏瘫的患者; ③年龄35~80岁的患者; ④无其他引起上肢活动受限疾病的患者; ⑤无其他神经系统或精神类疾病的患者。排除标准: ①既往卒中、出血性卒中或严重脑部创伤病史者; ②心源性或其他原因引起的脑卒中者; ③患有肿瘤、严重的心肾疾病及其他危重症者; ④出血性脑卒中者; ⑤急性期接受溶栓治疗者; ⑥对脑电图数据干扰较大的其他疾病者; ⑦妊娠患者。淘汰、脱落和终止实验标准: ①不符合纳入标准的患者; ②脑电图采集过程中出现头动的患者; ③中途强烈要求退出的患者; ④门诊随访中丢失的患者; ⑤急性期再发脑卒中的患者。对照组纳入标准: ①既往身体健康者; ②既往无心脑血管疾病、肾脏疾病及精神病史者; ③头颅磁共振扫描显示无明显脑部病变者。
1.2 研究方法
1.2.1 一般人口学资料采集
筛选符合上述标准的受试者，收集受试者的人口统计学资料，包括姓名、年龄、性别、偏瘫侧、惯用手。
1.2.2 临床量表采集
本研究要求选择安静、半封闭的环境，由经验丰富的神经科医生使用统一的评估流程和指导语，对AIS患者进行FMA量表、美国国立卫生研究院卒中量表(NHISS)评估。根据急性期FMA得分情况，将患者分为FMA评分>50分组和FMA评分≤50分组。
1.2.3 双上肢自发活动数据采集
指导AIS伴上肢运动障碍患者在急性期双手佩戴Actiwatch (Cambridge Neurotechnology, Cambridge, UK, http://www.camntech.co.uk)腕部活动记录仪，并要求持续佩戴24 h以上，中途不能随意取下。通过Motionware软件提取文本文件, Matlab(2020b, Mathworks)计算其自发活动的相关参数，包括清醒期、睡眠期及24 h的双上肢协调性系数(r), 上述各期患侧与健侧上肢活动比值(ULAR), 以及中度活动、高度活动时间和静息态时间等。其中，基于ULAR将观察组又分为ULAR>30%组和ULAR≤30%组。
1.2.4 脑电图数据采集
所有患者均需在缺血性卒中发生7 d内(急性期)完成约60 min的脑电图记录。要求受试者闭眼躺在安静、温度适宜且半隔离房间内，保持清醒、放松，最大限度地减少肌肉活动。脑电图数据采集仪器为意大利EB视频脑电图仪，带通滤波范围为1~500 Hz, 电阻保持在10 kΩ以下。头皮电极安置遵循国际10-20系统规定。
1.3 脑电图数据预处理
将每位受试者的脑电图数据以EDF格式导出，使用Matlab(2020b, Mathworks)的EEGlab工具箱(v13.6.5, http://sccn.ucsd.edu)进行预处理，具体步骤有: ①滤波。过滤生理噪音等并保留感兴趣的频率范围。②独立成分分析(ICA)。利用ICA自动识别并消除肌肉、吞咽、头部运动和肌电图等造成的伪影。③去除坏段。使用EEGlab工具箱手动消除坏段。④重参考。以A1、A2平均值作为参考电位，将所有通道的平均后电位作为参考电极。选取闭眼静息状态下5段10 s脑电图，划分为δ频段(0.5~4 Hz)、θ频段(>4~7 Hz)、α频段(>7~13 Hz)、β频段(>13~ 30 Hz)和γ频段(>30~70 Hz)共5段，以供后续分析使用。
1.4 构建基于相位滞后指数(PLI)的脑网络
PLI是基于振荡系统相位耦合的一种非线性方法，是指克服容积传导效应导致的0和π的相位差，量化电极位置间的同步性反应功能连接。PLI在0~1变化，其中0表示由于容积传导而不存在耦合, 1表示真实且延迟的相互作用。图论分析则基于PLI构建的矩阵规模进行网络属性分析，其公式为: PLI=|〈sign[sin{△φ(tk)}]〉|。
1.5 图论分析
图论分析用于表征网络结构的复杂拓扑关系，本研究利用上述方法创建的PLI矩阵为基础进行图论分析，以研究网络的整体特征。复杂网络中的不同拓扑指标可以表征网络的不同特征，主要分为全局特征和局部特征，本研究主要探索AIS患者的全局特征变化。其中，聚类系数(C)和最短路径长度(L)表示网络的信息传输效率; 全局效率(Eglob)用于衡量网络同时处理多个信息的能力; 局部效率(Eloc)反映网络局部传输信息的能力; 小世界指数(Sigma)反映并支持大脑信息处理的分化和整合。这些基于图论的指数均利用Brain Connectivity工具箱中的MATLAB函数计算得出。利用上述方法得出双上肢自发活动、NHISS评分、FMA评分、PLI以及图论相关参数数据，分别进行两两之间的相关性分析。
1.6 统计学分析
统计分析采用MATLAB软件。采用以年龄和性别为协变量的广义线性模型(GLM)来消除年龄和性别可能存在的干扰，正态分布的连续变量以(x±s)表示; 经错误发现率(FDR)校正的t检验用于讨论组间图论参数可能存在的差异，卡方检验进行组间比较，等级资料的分析选择Spearman相关性分析。经FDR校正后, P < 0.05为差异有统计学意义, 2个变量之间的效应大小通过计算Cohen d值来表示。
2. 结果
2.1 人口统计学分析
基于纳入和排除标准，观察组纳入AIS伴上肢运动障碍患者34例，对照组纳入健康老年人40例。本研究无中途退出、失访和被排除的患者。2组性别、年龄等人口学资料比较，差异无统计学意义(P>0.05), 见表 1。
表 1 2组人口学资料比较(x±s)[n(%)]人口学资料 观察组(n=34) 对照组(n=40) 性别 男 21(61.8) 20(50.0) 女 13(38.2) 20(50.0) 年龄/岁 62.44±9.76 59.55±8.69 右手瘫痪 20(58.8) — 右手优势 34(100.0) 40(100.0) 2.2 观察组与对照组脑功能连接的比较
观察组与对照组在各频段的PLI脑网络连接中存在差异。与对照组相比，观察组δ频段和θ频段均可见左侧额叶与右侧枕叶少量功能连接减弱的边; 同时，θ频段可见两侧额叶到对侧枕叶功能连接增强的边; α频段的左侧额区和右侧枕颞区之间出现了大量网络连接减弱的边缘; 在β频段的额区右顶枕区之间仅连接边缘减弱，右侧颞叶到左侧颞叶连接边缘增强; 在γ频段中存在全脑大量连接增加的边缘。见图 1。
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图 1 观察组(伴有上肢障碍的AIS患者)与对照组(健康老年人)各频段PLI比较δ频段: 0.5~4 Hz; θ频段: >4~7 Hz; α频段: >7~13 Hz; β频段: >13~30 Hz; γ频段: >30~70 Hz。与对照组相比，红线表示观察组节点连接增强，蓝线表示脑区间的连接减弱。上述结果均为经过FDR校正的两样本t检验。2.3 AIS组与健康老年组图论参数比较
在α和β频段，观察组的最短路径长度较对照组增加，而全局效率降低，差异有统计学意义(P < 0.05); 在γ频段，观察组局部效率和聚类系数较对照组更高，差异有统计学意义(P < 0.01)。在观察组与对照组的比较中，这些参数间存在显著的皮尔逊相关性。见图 2。
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图 2 观察组(伴有上肢障碍的AIS患者)与对照组(健康老年人)的图论网络特性比较A: 观察组与对照组α频段(>7~13 Hz)图论网络特性比较; B: 观察组与对照组β频段(>13~30 Hz)图论网络特性比较; C: 观察组与对照组γ频段(>30~70 Hz)图论网络特性比较。各频段比较均使用广义线性模型(GLM)来评估观察组与对照组的差异。d: 效应大小Cohen′s d值。2.4 亚组图论属性比较
基于图论参数的比较发现，与ULAR>30%组相比, ULAR≤30%组γ频段最短路径长度降低，全局效率、局部效率和聚类系数均增高，差异有统计学意义(P < 0.05)。见图 3。
2.5 双上肢自发活动参数与临床量表的相关性分析
观察组睡眠期双上肢协调性系数与NIHSS结果呈负相关(r=-0.389, P < 0.05), 与清醒期ULAR、睡眠期ULAR和24 h ULAR均呈负相关(r=-0.395、-0.362、-0.045, P < 0.05、< 0.035、< 0.05); FMA评分与清醒期ULAR、睡眠期ULAR和24 h ULAR均呈正相关(r=0.442、0.473、0.458, P均 < 0.05)。
3. 讨论
AIS在老年人群中是极为常见的。为评估卒中患者偏瘫的严重程度，本研究在实验过程中将受试者按急性期Actiwatch记录的双上肢自发活动数据进行亚组划分: 基于Actiwatch数据ULAR, 以30%为界，划分为ULAR>30%组和ULAR≤30%组行进一步分析, ULAR>30%组代表偏瘫症状较轻患者(轻偏瘫组)。同时，为了解伴有上肢运动障碍的AIS患者的神经网络机制，本研究还收集了受试者和健康老年人的脑电数据，进行了图论研究及相关性分析，以此探讨AIS患者上肢运动障碍的网络拓扑特征。
根据“脑网络”的分类，目前确定的主要脑网络共7个，这些网络在大脑皮层功能中占主导地位，每个网络都作用于一个主要功能。其中，感觉运动网络负责产生运动反应，感觉运动皮层区域在脑电图上可见α振荡和β振荡，其异常可引起感知和运动障碍[11]。一项与帕金森有关的脑电研究[12]提出β活动是“抗运动的”，而γ活动是“促运动的”。与既往研究[13]结果相似，本研究发现脑卒中的发生在急性期表现为α、β波功能连接减弱，即“失连接”状态，认为该波段的功能网络代表初级运动皮层，故α、β波的“失连接”为AIS患者运动障碍的神经机制提供了新的见解。同时，γ振荡调节被认为与感觉、运动、情绪、社交行为等神经功能相关联[14]。一项关于脑机接口的研究[15]发现，运动皮层中高γ活动调制可能与自愿运动执行功能有关，故本研究中γ波段的功能连接增强可能是受试者运动执行意愿的增强和对错误行为检测增多的表现[16]。对上述功能连接的脑网络行图论分析发现，运动功能在信息传递等复杂网络特征上也发生了显著变化。在图论分析中，AIS患者α、β波的信息传输效率降低，这与既往研究[17]关于脑卒中患者脑网络中最小路径长度较长的结论相似。AIS患者α波段和β波段的全局效率高于对照组，反映了卒中后初级运动皮层功能因损伤导致高耗低效的结果。γ波段的结果显示局部效率和聚类系数较强，这代表错误行为检测功能信息传输效率增强，即该功能的模块化。
本研究中，观察组轻偏瘫患者在图论分析中表现出信息传递的效率、聚类和局部信息传递的能力降低，而最短路径长度升高，即功能网络拓扑结构与自发活动表现的方向一致，γ波的功能连接变化程度是中风后双上肢的自发活动损伤严重程度的潜在机制。神经网络科学[18]认为中风等脑部损伤会影响神经网络中脑电振荡的同步性，即缺血性卒中患者脑电活动减慢，并转变为慢波活动，主要表现为正常成年人的背景波α和β活动减少，θ活动增多[19-20]。因此，基于脑电研究的相关指标包括PLI、图论指标和相对频带能量等均会发生变化，尤其是α波被认为在预测AIS后结局方面优于Alberta卒中项目早期CT评分(ASPECTS)[21]。同时，伴运动残疾的卒中后幸存者脑磁图显示γ振荡储备出现选择性缺陷，脑半球产生γ振荡储备越强，患者预后越好[22]。有研究[23]认为这是大脑面对中风的攻击时出现的网络重排、网络补偿等保护机制，使运动拓扑网络尽可能保持原有属性，使运动功能得以保留，这与本研究结果一致。本研究结果还显示, ULAR与NHISS评分和FMA评分呈负相关，双上肢协调性系数与NIHSS评分呈负相关，提示伴随卒中严重程度增加, AIS患者在FMA和Actiwatch上的表现越差。Actiwatch记录仪所监测的双上肢自发活动特征能够作为评价急性期脑卒中严重程度的有效客观指标，可反映AIS患者运动功能的受损情况。
本研究的局限性: 首先，从研究的实验设计来看，本研究为单中心、单一时间点研究，易影响研究结果的准确性，在未来的研究中可考虑多中心合作以降低误差，同时可进行纵向研究; 其次，本研究样本量较小，需要扩大样本量得到更可信的结论。此外, Actiwatch与脑电图并非同步记录，因人脑电活动瞬息万变，二者的不同步可能影响其有效性。
综上所述，本研究发现Actiwatch识别的双上肢自发活动参数可用于评估AIS严重程度; 伴上肢活动障碍的AIS患者脑功能网络发生变化，表现为α、β波的“失连接”，信息传递效率、处理能力降低; 缺血性卒中患者急性期γ波的脑网络变化可对患者残疾情况进行预测。
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图 1 观察组(伴有上肢障碍的AIS患者)与对照组(健康老年人)各频段PLI比较
δ频段: 0.5~4 Hz; θ频段: >4~7 Hz; α频段: >7~13 Hz; β频段: >13~30 Hz; γ频段: >30~70 Hz。与对照组相比，红线表示观察组节点连接增强，蓝线表示脑区间的连接减弱。上述结果均为经过FDR校正的两样本t检验。
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图 2 观察组(伴有上肢障碍的AIS患者)与对照组(健康老年人)的图论网络特性比较
A: 观察组与对照组α频段(>7~13 Hz)图论网络特性比较; B: 观察组与对照组β频段(>13~30 Hz)图论网络特性比较; C: 观察组与对照组γ频段(>30~70 Hz)图论网络特性比较。各频段比较均使用广义线性模型(GLM)来评估观察组与对照组的差异。d: 效应大小Cohen′s d值。
表 1 2组人口学资料比较(x±s)[n(%)]
人口学资料 观察组(n=34) 对照组(n=40) 性别 男 21(61.8) 20(50.0) 女 13(38.2) 20(50.0) 年龄/岁 62.44±9.76 59.55±8.69 右手瘫痪 20(58.8) — 右手优势 34(100.0) 40(100.0) 
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