Predictive value of serum circRNA CDYL and circRNA ACAP2 expression levels for major adverse cardiovascular events in patients with acute myocardial infarction
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摘要:目的
探讨血清环状RNA(circRNA) CDYL、circRNA ACAP2表达水平对急性心肌梗死(AMI)患者主要不良心血管事件(MACE)的预测价值。
方法选取98例AMI患者纳入观察组, 并根据是否发生MACE将患者分为MACE组(n=45)和无MACE组(n=53)。另选取同期体检的健康者98例纳入对照组。比较各组患者血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2的表达水平。采用多因素Logistic回归分析法筛选AMI患者发生MACE的影响因素。采用受试者工作特征(ROC)曲线分析血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平对AMI患者发生MACE的预测价值。
结果观察组血清circRNA CDYL水平低于对照组，circRNA ACAP2水平高于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05)。MACE组血清circRNA CDYL水平低于无MACE组, circRNA ACAP2水平高于无MACE组，差异有统计学意义(P < 0.05)。心率、circRNA ACAP2为AMI患者发生MACE的独立危险因素, circRNA CDYL为独立保护因素(P < 0.05)。血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2及其联合预测AMI患者发生MACE的曲线下面积(AUC)分别为0.814、0.821、0.921。血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2联合预测的敏感度为91.11%, 特异度为79.25%。血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2联合预测的效能优于其单独预测(Z二者联合-circRNA CDYL=1.975、Z二者联合-circRNA ACAP2=2.064, P=0.048、0.039)。
结论AMI患者血清circRNA CDYL水平下调, circRNA ACAP2水平上调，且circRNA ACAP2为患者发生MACE的独立危险因素, circRNA CDYL为独立保护因素。血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2联合预测患者发生MACE的价值较高。
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关键词:
- 急性心肌梗死 /
- 环状RNA CDYL /
- 环状RNA ACAP2 /
- 主要不良心血管事件 /
- 预测价值
Abstract:ObjectiveTo investigate the predictive value of serum circular RNA (circRNA) CDYL and circRNA ACAP2 expression levels for major adverse cardiovascular events (MACE) in patients with acute myocardial infarction (AMI).
MethodsA total of 98 AMI patients were enrolled into the observation group, and divided into MACE group (n=45) and no-MACE group (n=53) based on whether they experienced MACE. Another 98 healthy individuals who underwent physical examination during the same period were selected as the control group. The expression levels of serum circRNA CDYL and circRNA ACAP2 were compared among groups. Multivariate logistic regression analysis was used to identify factors influencing the occurrence of MACE in AMI patients. Receiver operating characteristic (ROC) curve analysis was conducted to evaluate the predictive value of serum circRNA CDYL and circRNA ACAP2 levels for MACE in AMI patients.
ResultsThe serum circRNA CDYL level in the observation group was significantly lower than that in the control group, while the circRNA ACAP2 level was significantly higher (P < 0.05). The circRNA CDYL level in the MACE group was significantly lower, and the circRNA ACAP2 level was significantly higher than that in the no-MACE group (P < 0.05). Heart rate and circRNA ACAP2 were identified as independent risk factors for MACE in AMI patients, whereas circRNA CDYL served as independent protective factor (P < 0.05). The area under the ROC curve (AUC) for predicting MACE in AMI patients using serum circRNA CDYL, circRNA ACAP2 and their combination were 0.814, 0.821 and 0.921, respectively. The sensitivity and specificity of combined prediction using serum circRNA CDYL and circRNA ACAP2 were 91.11% and 79.25%, respectively. The combined prediction efficacy of serum circRNA CDYL and circRNA ACAP2 was superior to their individual prediction (Zcombined-circRNA CDYL = 1.975, Zcombined-circRNA ACAP2 = 2.064, P=0.048, 0.039).
ConclusionSerum circRNA CDYL level is down-regulated and circRNA ACAP2 level is up-regulated in AMI patients, and circRNA ACAP2 is an independent risk factor for MACE, while circRNA CDYL is a independent protective factor. The combined value of circRNA CDYL and circRNA ACAP2 in predicting the occurrence of MACE is higher.
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急性心肌梗死(AMI)是一种常见的心血管疾病, 主要由冠状动脉管腔狭窄或闭塞引发心肌缺血缺氧及损伤所致，其常见于中老年人群[1]。AMI具有发病急骤、进展迅速及预后不良的特点，可导致不可逆的心肌损伤，其临床表现通常为突发性的胸骨后或心前区压榨性疼痛，严重威胁患者生命安全[2]。目前, 临床治疗AMI主要采用经皮冠状动脉介入治疗(PCI)。PCI能有效恢复心肌的结构与功能，但PCI术后可能出现高危并发症，部分患者会发生主要不良心血管事件(MACE)，严重时可能导致死亡[3]。环状RNA(circRNA)常作为特异性生物标志物用于心血管疾病诊断治疗中[4]。circRNA CDYL的编码基因位于Y染色体上, 参与机体的神经系统调控及生长发育过程，并具有抑制基因转录的功能[5]。研究[6]发现, circRNA CDYL在心血管疾病中发挥重要作用，在心肌再生方面有独特优势，对内源性心肌细胞增殖具有一定调控作用。circRNA ACAP2是一种促癌基因，在癌症中高表达，可介导细胞功能及信号通路，促进疾病的发生，并导致不良预后[7]。circRNA ACAP2在心肌梗死疾病中发挥一定作用，其表达上调促进心肌细胞在缺氧条件下的凋亡，进而导致心肌梗死的发生[8]。但目前关于circRNA CDYL、circRNA ACAP2在AMI及MACE中作用的研究较少。本研究检测血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平, 分析其表达对MACE的预测价值，以期为早期疾病诊断和及时采取治疗措施提供理论依据。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
本研究为前瞻性研究，选取2021年9月—2022年9月收治的98例AMI患者为观察组，其中男55例，女43例，年龄45~70岁，平均(56.29±6.38)岁; 另选取98例同期在本院体检健康者为对照组，其中男49例，女49例，年龄45~69岁，平均(56.05±6.16)岁。2组性别、年龄比较，差异无统计学意义(P>0.05), 具有可比性。
纳入标准: ①符合AMI诊断标准[9]者; ②发病后12 h内就诊，并经过PCI治疗，符合手术指征者; ③临床资料完整者; ④自愿参加本研究并签署知情同意书者。排除标准: ①患有恶性肿瘤者; ②患有心肌病、心脏瓣膜病等疾病者; ③患有自身免疫性疾病者; ④患有心、肝、肾等重要器官功能衰竭者; ⑤患有肺栓塞、静脉血栓等血栓性疾病者。本研究已获得医院伦理委员会批准(2021-07104)。
1.2 试剂与仪器
离心机(型号: 5721300011, Eppendorf); 酶标仪(型号: Multiskan FC, 赛默飞); RNA提取试剂盒(货号: EZB-exo-RN1, 北京百奥创新科技有限公司); 反转录试剂盒(货号: F0202-100T, 北京兰博利德商贸有限公司); 荧光定量聚合酶链式反应(PCR)仪(货号: StepOnePlus, 北京希凯恩生物科技有限公司); 荧光定量PCR检测试剂盒(货号: KFS309-QNC, 北京百奥莱博科技有限公司)。
1.3 方法
1.3.1 临床资料收集
入院时收集患者年龄、性别、体质量指数(BMI)、高血压、糖尿病、吸烟史、饮酒史以及心率等一般资料。
1.3.2 血清指标检测
采集患者入院时的空腹静脉血5 mL, 另外采集所有体检者当日清晨的空腹静脉血5 mL, 置于无菌抗凝管中。血液样本尽快送至实验室处理，在运送过程中需密封保存并避免剧烈晃动。血液样本在离心机中(转速为3 000 r/min)离心10 min, 分离血清后进行分装，保存在-80 ℃冰箱。检测前对检测人员及仪器设备、试剂耗材、实验方法进行规范、验证和评估。采用荧光定量PCR法测定血清中circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平。首先采用RNA提取试剂盒提取总RNA, 通过反转录试剂盒将RNA逆转录为cDNA, 再根据模板扩增。反应条件: 42 ℃预变性60 min, 85 ℃变性15 s, 60 ℃退火15 s, 72 ℃延伸10 s, 45个循环，重复3次以减少误差。扩增体系(20 μL): cDNA 3 μL, Taq PCR MasterMix 10 μL, dH2O 5 μL, 上游、下游引物各1 μL。引物序列为: circRNA CDYL: 正向引物为5'-CTTAGCTGTTAACGGGAAA-3', [JP4]反向引物为5'-CTGTTGAAGTCGTGGATGT-3'; circRNA ACAP2: 正向引物为5'-GAATGGGATTCGAGACCTG-3', 反向引物为5'-TTCTTCCAAAGCTGCCTGT-3'; GAPDH(内参引物): 正向引物为5'-ACAACTTTG GTATCGTGGAAGG-3', 反向引物为5'-GCCATCA CGCCACAGTTTC-3'。通过配套软件计算Ct值，以2-△△Ct表示相对表达量。
1.4 随访
对所有患者进行为期1年的随访, 采用门诊复查、电话联系及再次入院的方式。在患者出院后3个月进行门诊复查，之后每3个月进行1次随访。每次随访记录患者是否出现MACE, 包括[10]再发心肌梗死、反复心绞痛、心源性死亡、心力衰竭、恶性心律失常等。再发心肌梗死判定标准[11]: ①心电图中出现新的进展性病理性Q波; ②影像学检查显示新发的存活心肌丢失(变薄、无收缩), 缺乏非缺血性原因; ③病理学检查显示正在或已愈合部位出现心肌梗死病理改变。恶性心律失常判定标准[12]: ①多形性室性心动过速，伴随晕厥; ②心室率逐渐加速的室性心动过速; ③单形室速频率＞230次/min; ④室性心动过速，血液动力学紊乱，伴随休克或心力衰竭。心力衰竭的判定标准[13]: 左心室射血分数(LVEF)≥50%, N末端脑钠前体浓度逐渐升高, 心脏收缩功能降低。将发生MACE患者纳入MACE组(45例)，其中再发心力肌梗死患者13例，恶性心律失常患者14例，心力衰竭患者12例，心源性死亡患者6例，且均无混合并发症; 其余纳入无MACE组(53例)。
1.5 统计学分析
采用SPSS 25.0软件进行数据分析，计数资料以[n(%)]表示，行χ2检验; 计量资料均符合正态分布，以(x±s)描述, 2组比较采用t检验; 采用多因素Logistic回归分析筛选患者发生MACE的影响因素; 采用受试者工作特征(ROC)曲线分析血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平对患者发生MACE的预测价值。P < 0.05表示差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 观察组和对照组的血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平
与对照组相比，观察组血清circRNA CDYL水平降低, circRNA ACAP2水平升高，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 1。
表 1 观察组和对照组血清circRNA CDYL、ircRNA ACAP2水平比较(x±s)组别 n circRNA CDYL circRNA ACAP2 观察组 98 0.58±0.14* 2.15±0.39* 对照组 98 1.09±0.27 1.11±0.24 与对照组比较, *P < 0.05。 2.2 无MACE组和MACE组的临床资料
无MACE组与MACE组患者年龄、性别、BMI、收缩压、舒张压及高血压、糖尿病、吸烟史、饮酒史、冠状动脉病变程度、冠状动脉狭窄程度病例占比比较, 差异无统计学意义(P>0.05)。MACE组患者心率高于无MACE组，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 2。
表 2 MACE组与无MACE组临床资料比较[WTBZ][n(%)](x±s)临床资料 分类 MACE组(n=45) 无MACE组(n=53) t/χ2 P 年龄/岁 56.62±6.47 56.01±6.31 0.471 0.638 性别 男 24(53.33) 31(58.49) 0.263 0.608 女 21(46.67) 22(41.51) 体质量指数/(kg/m2) 23.58±3.72 23.74±3.29 0.226 0.822 收缩压/mmHg 135.49±13.68 134.77±13.80 0.258 0.797 舒张压/mmHg 85.62±9.27 84.34±9.45 0.674 0.502 心率/(次/min) 81.87±8.88 78.24±8.51 2.063 0.042 高血压 有 17(37.78) 15(28.30) 0.994 0.319 无 28(62.22) 38(71.70) 糖尿病 有 14(31.11) 13(24.53) 0.528 0.467 无 31(68.89) 40(75.47) 吸烟史 有 29(64.44) 35(66.04) 0.027 0.869 无 16(35.56) 18(33.96) 饮酒史 有 25(55.56) 33(62.26) 0.453 0.501 无 20(44.44) 20(37.74) 冠状动脉病变程度 单支病变 20(44.44) 22(41.51) 0.087 0.957 双支病变 16(35.56) 20(37.74) 多支病变 9(20.00) 11(20.75) 冠状动脉狭窄程度 < 75% 9(20.00) 12(22.64) 0.101 0.751 ≥75% 36(80.00) 41(77.36) 1 mmHg=0.133 kPa。 2.3 MACE组和无MACE组的血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平
与无MACE组相比, MACE组血清circRNA CDYL水平降低, circRNA ACAP2水平升高, 差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 3。
表 3 MACE组和无MACE组血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平比较(x±s)组别 n circRNA CDYL circRNA ACAP2 MACE组 45 0.43±0.12* 2.52±0.43* 无MACE组 53 0.71±0.16 1.83±0.36 与无MACE组比较, *P < 0.05。 2.4 患者发生MACE的影响因素
将单因素分析中有统计学意义的因素纳入多因素Logistic回归分析中, 以患者是否发生MACE(是=1, 否=0)为因变量，以差异具有统计学意义项作为自变量，并赋值心率(实测值)、circRNA CDYL(实测值)、circRNA ACAP2(实测值)，进行多因素Logistic回归分析。结果显示，心率、circRNA ACAP2为患者发生MACE的独立危险因素(P < 0.05), circRNA CDYL为独立保护因素(P < 0.05)。见表 4。
表 4 多因素Logistic回归分析法筛选患者发生MACE的影响因素指标 β SE Wald P OR 95%CI circRNA CDYL -0.364 0.168 4.690 0.030 0.695 0.500~0.966 circRNA ACAP2 0.846 0.404 4.388 0.036 2.331 1.056~5.146 心率 0.721 0.355 4.128 0.042 2.057 1.026~4.125 2.5 血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平对患者发生MACE的预测价值
血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2及二者联合预测患者发生MACE的曲线下面积(AUC)分别为0.814、0.821、0.921, 二者联合预测的效能优于其单独预测(Z二者联合-circRNA CDYL=1.975、Z二者联合-circRNA ACAP2=2.064, P=0.048、0.039), 二者联合预测的敏感度为91.11%, 特异度为79.25%。见表 5、图 1。
表 5 血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平对患者发生MACE的预测价值变量 AUC 截断值 95%CI 敏感度/% 特异度/% Youden指数 circRNA CDYL 0.814 0.56 0.723~0.885 77.78 84.91 0.627 circRNA ACAP2 0.821 1.96 0.730~0.891 77.78 81.13 0.589 二者联合 0.921 — 0.849~0.966 91.11 79.25 0.704 3. 讨论
AMI的发病与炎症反应、脂质代谢异常等因素相关，其中高血脂、肥胖等脂质代谢相关的因素对疾病的发生有重要影响，可导致冠状动脉阻塞，进而引发AMI[14]。近年来，随着人们生活方式及饮食习惯的改变, AMI发病率逐年上升，发病人群逐渐年轻化，对公众健康构成严重威胁，并给患者带来沉重负担[15]。AMI主要治疗方式之一为PCI, 但PCI作为一种侵入性治疗手段, 会对患者心室结构组织造成损伤，增加MACE的发生风险。研究[16]发现，在48例AMI患者中，经PIC术后短期内发生MACE的风险高达43.75%。本研究中, 98例患者中预后发生MACE的发生率为45.92%, 与既往研究结果相近，其高发病率对患者的身心健康以及日常生活带来严重影响。因此，积极进行预后评估，防止MACE的发生，对降低AMI患者病死率具有重要意义。
circRNA CDYL在多种疾病的发生中发挥重要作用，并可与微小RNA(miRNA)相互作用，如通过调控miR-92b-3p, 进而调节乳腺癌的发生[17]。研究[18]发现, circRNA CDYL在促进内源性心肌再生方面展现出独特优势, 是改善患者预后的潜在靶点。研究[19]发现, circRNA CDYL在心肌梗死中可作为心肌生成调节剂，并可结合miR-4793-5p, 用于改善心功能，诱导心肌再生，对改善预后有重要作用。本研究结果显示, circRNA CDYL在AMI患者血清中表达显著下调，说明circRNA CDYL水平与患者发病相关，进一步分析发现，发生MACE患者的血清circRNA CDYL水平显著低于未发生MACE患者，说明circRNA CDYL与MACE的发生存在一定联系。推测circRNA CDYL表达水平下调会减弱心肌再生能力，促进心功能衰退，进而导致AMI的发生与发展，并影响术后恢复，增加MACE的发生风险。
circRNA ACAP2在机体中的生物学作用尚不清楚，研究发现其在多种癌症中均有表达。circRNA ACAP2可通过促进癌细胞增殖及分化，进而促进癌症发展[20]。研究[21]表明, circRNA ACAP2与miRNA存在密切关系, 在多种疾病中发现其具有相关作用，如miR-143-3p和miR-21-5p。相关研究[22-23]发现，在AMI患者中, circRNA ACAP2表达上调可增加miR-532的表达，促进心肌细胞凋亡，进而促进心肌梗死的发生, circRNA ACAP2可作为治疗AMI的潜在靶点。本研究中, AMI患者血清circRNA ACAP2水平显著升高，与既往研究结果一致，进一步分析可知，发生MACE患者的circRNA ACAP2水平显著高于未发生MACE患者，提示circRNA ACAP2水平参与MACE的发生，这与既往研究[20]结果一致。分析原因, circRNA ACAP2可能通过调控miR-532促进心肌细胞凋亡，从而加剧病情并导致MACE的发生。因此, circRNA ACAP2可作为生物学指标用于患者预后评估。
为了进一步验证, circRNA CDYL与circRNA ACAP2在AMI患者发生MACE中的作用，通过Logistic回归分析确定, circRNA ACAP2是MACE发生的独立危险因素, circRNA CDYL为保护性因素。临床医生应密切关注上述指标，并适时调整治疗方案，以降低患者MACE发生率。此外, ROC曲线分析显示，血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2及二者联合预测患者发生MACE的AUC分别为0.814、0.821、0.921, 二者联合预测优于其单独预测。由此提示, circRNA CDYL、circRNA ACAP2联合可用于预测AMI患者MACE的发生，对临床制订治疗方案有一定的指导作用。但本研究存在不足之处，本研究样本量较少，纳入因素不全面，未对circRNA CDYL、circRNA ACAP2在AMI中的作用机制进行研究; 此外，血清指标检测仅基于单个时间点，缺乏连续监测和动态数据分析，降低了研究结果的科学性。未来的研究应增加样本量，进一步深入探究。
综上所述, AMI患者血清circRNA CDYL水平下调，circRNA ACAP2水平上调。circRNA ACAP2是AMI患者发生MACE的独立危险因素，而circRNA CDYL则为独立保护因素。circRNA ACAP2、circRNA CDYL联合预测AMI患者发生MACE的价值较高。
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表 1 观察组和对照组血清circRNA CDYL、ircRNA ACAP2水平比较(x±s)
组别 n circRNA CDYL circRNA ACAP2 观察组 98 0.58±0.14* 2.15±0.39* 对照组 98 1.09±0.27 1.11±0.24 与对照组比较, *P < 0.05。 
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表 2 MACE组与无MACE组临床资料比较[WTBZ][n(%)](x±s)
临床资料 分类 MACE组(n=45) 无MACE组(n=53) t/χ2 P 年龄/岁 56.62±6.47 56.01±6.31 0.471 0.638 性别 男 24(53.33) 31(58.49) 0.263 0.608 女 21(46.67) 22(41.51) 体质量指数/(kg/m2) 23.58±3.72 23.74±3.29 0.226 0.822 收缩压/mmHg 135.49±13.68 134.77±13.80 0.258 0.797 舒张压/mmHg 85.62±9.27 84.34±9.45 0.674 0.502 心率/(次/min) 81.87±8.88 78.24±8.51 2.063 0.042 高血压 有 17(37.78) 15(28.30) 0.994 0.319 无 28(62.22) 38(71.70) 糖尿病 有 14(31.11) 13(24.53) 0.528 0.467 无 31(68.89) 40(75.47) 吸烟史 有 29(64.44) 35(66.04) 0.027 0.869 无 16(35.56) 18(33.96) 饮酒史 有 25(55.56) 33(62.26) 0.453 0.501 无 20(44.44) 20(37.74) 冠状动脉病变程度 单支病变 20(44.44) 22(41.51) 0.087 0.957 双支病变 16(35.56) 20(37.74) 多支病变 9(20.00) 11(20.75) 冠状动脉狭窄程度 < 75% 9(20.00) 12(22.64) 0.101 0.751 ≥75% 36(80.00) 41(77.36) 1 mmHg=0.133 kPa。
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表 3 MACE组和无MACE组血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平比较(x±s)
组别 n circRNA CDYL circRNA ACAP2 MACE组 45 0.43±0.12* 2.52±0.43* 无MACE组 53 0.71±0.16 1.83±0.36 与无MACE组比较, *P < 0.05。
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表 4 多因素Logistic回归分析法筛选患者发生MACE的影响因素
指标 β SE Wald P OR 95%CI circRNA CDYL -0.364 0.168 4.690 0.030 0.695 0.500~0.966 circRNA ACAP2 0.846 0.404 4.388 0.036 2.331 1.056~5.146 心率 0.721 0.355 4.128 0.042 2.057 1.026~4.125
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表 5 血清circRNA CDYL、circRNA ACAP2水平对患者发生MACE的预测价值
变量 AUC 截断值 95%CI 敏感度/% 特异度/% Youden指数 circRNA CDYL 0.814 0.56 0.723~0.885 77.78 84.91 0.627 circRNA ACAP2 0.821 1.96 0.730~0.891 77.78 81.13 0.589 二者联合 0.921 — 0.849~0.966 91.11 79.25 0.704
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