Correlation between serum oxidative stress indicators and cognitive dysfunction in patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression
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摘要:目的
分析伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍人群血清氧化应激指标与认知功能障碍的相关性。
方法选取2021年4月—2023年4月本院收治的196例伴焦虑及抑郁的睡眠障碍患者为研究对象, 检测其氧化应激指标如血清丙二醛(MDA)、总超氧化物歧化酶(T-SOD)、白细胞介素-6(IL-6)、γ-谷氨酰转移酶(γ-GGT)水平。采用蒙特利尔认知评估量表(MoCA)评价患者的认知功能，依据MoCA评分将其分为合并认知功能障碍组(n=80)和未合并认知功能障碍组(n=116)。采用Pearson相关性分析探讨血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT水平与匹兹堡睡眠质量指数(PQSI)评分的相关性; 采用Spearman秩相关性分析探讨血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT水平与伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者认知功能障碍的相关性; 采用受试者工作特征(ROC)曲线评价血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT对伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者认知功能障碍的评估价值。
结果合并认知功能障碍组血清MDA、IL-6、γ-GGT、PQSI评分高于未合并认知功能障碍组, T-SOD水平低于未合并认知功能障碍组，差异有统计学意义(P < 0.05)。Pearson相关性分析结果显示，血清MDA、IL-6、γ-GGT水平与PQSI评分呈正相关(r=0.128、r=0.317、r=0.261, P=0.037、P < 0.001、P < 0.001), 血清T-SOD水平与PQSI评分呈负相关(r=-0.145, P=0.021)。Spearman秩相关性分析结果显示，血清MDA、IL-6、γ-GGT水平与认知功能障碍的发生呈正相关(r=0.322、0.554、0.441, P均 < 0.001), 血清T-SOD水平与认知功能障碍的发生呈负相关(r=-0.330, P < 0.001)。ROC曲线分析结果显示，血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT单独及联合评估伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的AUC依次为0.689、0.694、0.825、0.759、0.955, 截断值依次为9.6 mmol/L、71.6 U/L、5.2 μg/L、48.8 U/L, 灵敏度依次为50.00%、77.50%、71.25%、73.75%、91.25%, 特异度依次为84.48%、62.93%、81.90%、70.69%、88.79%。
结论伴焦虑及抑郁的睡眠障碍患者的认知功能障碍与血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT密切相关，早期测定上述指标可为认知功能障碍的临床评估提供参考。
Abstract:ObjectiveTo analyze the correlation between serum oxidative stress indicators and cognitive dysfunction in patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression.
MethodsA total of 196 patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression in the hospital from April 2021 to April 2023 were selected as research objects, and serum malondialdehyde (MDA), total superoxide dismutase (T-SOD), interleukin-6 (IL-6) and γ-glutamyltransferase (γ-GGT) levels were measured in all the patients. Montreal Cognitive Assessment Scale (MoCA) was used to evaluate patients' cognitive function, and based on MoCA score, they were divided into cognitive dysfunction group (n=80) and non-cognitive dysfunction group (n=116). Pearson correlation analysis was used to explore the correlations of serum MDA, T-SOD, IL-6 and γ-GGT levels with Pittsburgh Sleep Quality Index (PSQI) score. Spearman rank correlation analysis was used to explore the correlations of serum MDA, T-SOD, IL-6 and γ-GGT levels with cognitive dysfunction in patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression. Receiver operating characteristic (ROC) curve was used to evaluate the values of serum MDA, T-SOD, IL-6 and γ-GGT in assessing cognitive dysfunction in patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression.
ResultsSerum MDA, IL-6 and γ-GGT levels as well as PSQI score were significantly higher in the cognitive dysfunction group than those in the non-cognitive dysfunction group, while the T-SOD level was significantly lower in the cognitive dysfunction group (P < 0.05). Pearson correlation analysis results showed that serum MDA, IL-6 and γ-GGT levels were positively correlated with PSQI score (r=0.128, r=0.317, r=0.261, P=0.037, P < 0.001, P < 0.001, respectively), while serum T-SOD level was negatively correlated with PSQI score (r=-0.145, P=0.021). Spearman rank correlation analysis results showed that serum MDA, IL-6 and γ-GGT levels were positively correlated with the occurrence of cognitive dysfunction (r=0.322, 0.554, 0.441, P < 0.001), while serum T-SOD level was negatively correlated with the occurrence of cognitive dysfunction (r=-0.330, P < 0.001). ROC curve analysis results showed that the areas under the curve (AUCs) for the individual and combined assessment of serum MDA, T-SOD, IL-6 and γ-GGT in patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression for cognitive dysfunction were 0.689, 0.694, 0.825, 0.759 and 0.955 respectively, with cut-off values of 9.6 mmol/L, 71.6 U/L, 5.2 μg/L and 48.8 U/L, sensitivities of 50.00%, 77.50%, 71.25%, 73.75% and 91.25% respectively, and specificities of 84.48%, 62.93%, 81.90%, 70.69% and 88.79% respectively.
ConclusionCognitive dysfunction in patients with sleep disorders accompanied by anxiety and depression is closely related to serum MDA, T-SOD, IL-6 and γ-GGT, and early measurement of these indicators can provide a reference for the clinical assessment of cognitive dysfunction.
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睡眠障碍是常见的精神障碍类疾病，通常会伴有焦虑、抑郁症状，且焦虑与抑郁共病的睡眠障碍患者症状更严重，病程更长[1-2]。目前，睡眠障碍的全球发病率为9%~15%, 已成为全球性公共卫生问题[3]。睡眠障碍可导致患者出现间断性缺氧，引发大脑海马区代谢紊乱，进而降低认知功能，影响患者的生活和工作[4]。既往研究[5-6]表明，氧化应激机制在睡眠障碍与认知功能障碍中起着至关重要的作用，长期的睡眠障碍会加剧患者的氧化应激反应，而过度氧化应激状态又会进一步损伤神经元，导致神经元结构和功能受损，从而影响神经元的信息传递和处理能力，最终引发认知功能障碍。丙二醛(MDA)、总超氧化物歧化酶(T-SOD)、白细胞介素-6(IL-6)、γ-谷氨酰转移酶(γ-GGT)是4种常见的氧化应激指标，但在伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者中研究较少[7-8]。本研究分析伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT水平变化，探究其与睡眠障碍及认知功能障碍的相关性，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选取2021年4月—2023年4月在本院就诊的睡眠障碍患者为研究对象。纳入标准: ①患者符合美国《精神疾病诊断标准(第5版)》中焦虑、抑郁和睡眠障碍的诊断标准[9]; ②患者伴有焦虑及抑郁; ③患者年龄18~60岁; ④患者血常规、尿常规、肝肾功能、心电图正常; ⑤患者能够遵守本研究要求。排除标准: ①脑器质性病变者; ②其他原因所致睡眠障碍者; ③近期脑部外伤者; ④沟通困难者; ⑤同时参加其他研究者; ⑥无法获取完整医疗记录者，包括住院记录、门诊病历、检查报告、治疗记录等; ⑦主要数据缺失者。本研究共纳入196例伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者，依据蒙特利尔认知评估量表(MoCA)评分将其分为合并认知功能障碍组(n=80)和未合并认知功能障碍组(n=116)。所有入组患者签署知情同意书，本研究方案通过本院伦理委员会批准。
1.2 方法
1.2.1 氧化应激指标检测
入院后采集研究对象的空腹静脉血约5 mL, 4 ℃下3 000×g离心10 min收集血清。采用Western blot法测定MDA水平，采用酶联免疫吸附法测定IL-6水平，采用Szasz法测定γ-GGT水平，采用水溶性四氮唑-1(WST-1)法测定T-SOD水平。
1.2.2 匹兹堡睡眠质量指数(PQSI)评估
以患者最近1个月平均睡眠状况为基线，从主观睡眠质量、入睡时间、睡眠时间等7个维度进行评分，每个维度计0~3分，总分≤7分为睡眠正常, >7分为睡眠障碍[10]。
1.2.3 认知功能障碍评价
采用MoCA评估，包括视空间与执行、命名、注意力、语言等7个维度，总分30分，总分≥26分为认知功能正常，总分 < 26分为认知功能障碍[11]。
1.3 统计学方法
采用SPSS 22.0、MedCalc软件分析数据, MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT、PQSI评分均符合正态分布，以(x±s)表示，组间比较行t检验; 计数资料以[n(%)]表示，组间比较行卡方检验; 采用Pearson相关性分析探讨血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT水平与PQSI评分的相关性，采用Spearman相关性分析探讨血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT与伴焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的相关性; 采用MedCalc软件绘制受试者特征工作(ROC)曲线，评价MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT对伴焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的评估价值，并采用Delong检验比较各指标单独预测与联合预测的曲线下面积(AUC)。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 2组一般资料比较
2组年龄、性别、病程、基础合并症等一般资料比较，差异无统计学意义(P>0.05); 合并认知功能障碍组血清MDA、IL-6、γ-GGT、PQSI评分高于未合并认知功能障碍组, T-SOD水平低于未合并认知功能障碍组，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 1。
表 1 2组一般资料比较(x±s)[n(%)]一般资料 分类 合并认知功能障碍组(n=80) 未合并认知功能障碍组(n=116) t/χ2 P 年龄/岁 54.35±7.48 55.22±7.43 0.803 0.443 性别 男 37(46.25) 50(43.10) 0.190 0.663 女 43(53.75) 66(56.90) 睡眠障碍病程/年 3.27±0.69 3.48±0.92 1.732 0.049 合并糖尿病 是 25(31.25) 32(27.59) 0.308 0.579 否 55(68.75) 84(72.41) 合并高血压 是 29(36.25) 38(32.76) 0.257 0.613 否 51(63.75) 78(67.24) 受教育程度 高中以上 39(48.75) 52(44.83) 0.293 0.588 高中及以下 41(51.25) 64(55.17) 合并冠心病 是 27(33.75) 34(29.31) 0.435 0.509 否 53(66.25) 82(70.69) 饮酒 是 35(43.75) 44(37.93) 0.666 0.414 否 45(56.25) 72(62.07) 吸烟 是 34(42.50) 42(36.21) 0.790 0.374 否 46(57.50) 74(63.79) MDA/(mmol/L) 9.34±2.41 7.86±1.86 4.846 < 0.001 T-SOD/(U/L) 67.27±7.85 73.33±10.25 4.461 < 0.001 IL-6/(μg/L) 5.86±1.37 4.29±1.15 8.682 < 0.001 γ-GGT/(U/L) 52.31±5.62 46.07±7.58 6.268 < 0.001 PQSI评分/分 13.42±2.56 10.23±2.77 8.171 < 0.001 MDA: 丙二醛; T-SOD: 总超氧化物歧化酶; IL-6: 白细胞介素-6; γ-GGT: γ-谷氨酰转移酶; PQSI: 匹兹堡睡眠质量指数。 2.2 血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT水平与PQSI评分的相关性分析
Pearson相关性分析结果显示，血清MDA、IL-6、γ-GGT水平与PQSI评分呈正相关(r=0.128、r=0.317、r=0.261, P=0.037、P < 0.001、P < 0.001), 血清T-SOD水平与PQSI评分呈负相关(r=-0.145, P=0.021)。
2.3 血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT水平与伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者发生认知功能障碍的相关性分析
Spearman秩相关性分析结果显示，血清MDA、IL-6、γ-GGT水平与认知功能障碍的发生呈正相关(r=0.322、0.554、0.441, P均 < 0.001), 血清T-SOD水平与认知功能障碍的发生呈负相关(r=-0.330, P < 0.001)。
2.4 血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT对伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的评估价值
ROC曲线分析结果显示，血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT单独及联合评估伴有焦虑抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的AUC依次为0.689、0.694、0.825、0.759、0.955, 截断值依次为9.6 mmol/L、71.6 U/L、5.2 μg/L、48.8 U/L, 灵敏度依次为50.00%、77.50%、71.25%、73.75%、91.25%, 特异度依次为84.48%、62.93%、81.90%、70.69%、88.79%。见表 2、图 1。
表 2 血清氧化应激指标对伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的评估价值变量 AUC SE P 95%CI 截断值 灵敏度/% 特异度/% 约登指数 MDA 0.689 0.040 < 0.001 0.619~0.753 9.6 mmol/L 50.00 84.48 0.345 T-SOD 0.694 0.038 < 0.001 0.624~0.758 71.6 U/L 77.50 62.93 0.404 IL-6 0.825 0.031 < 0.001 0.765~0.876 5.2 μg/L 71.25 81.90 0.532 γ-GGT 0.759 0.034 < 0.001 0.693~0.817 48.8 U/L 73.75 70.69 0.444 联合预测 0.955 0.012 < 0.001 0.915~0.979 — 91.25 88.79 0.800 MDA: 丙二醛; T-SOD: 总超氧化物歧化酶; IL-6: 白细胞介素-6; γ-GGT: γ-谷氨酰转移酶。 3. 讨论
焦虑、抑郁等负性情绪与睡眠障碍存在复杂的关系，睡眠障碍可作为抑郁发作的早期标志，焦虑、抑郁亦是睡眠障碍的诱因，存在睡眠障碍的人群普遍伴有不同程度的焦虑及抑郁情绪[12]。研究[13]指出长期睡眠障碍无法得到改善会影响机体的神经系统、内分泌系统、心血管系统等，造成认知功能障碍，严重影响患者的生活质量。李建红等[14]研究显示，合并睡眠障碍的帕金森病患者的认知功能障碍发生率显著高于未合并睡眠障碍患者。研究[15]表明失眠患者左后额、左中央和左顶的γ振荡缺失可能是认知功能障碍的潜在神经机制之一。研究[16]表明睡眠障碍患者会伴有反复缺氧，引起大脑海马和皮层区的神经元损伤，导致认知功能障碍。
MDA作为脂质过氧化产物，是氧化应激的重要指标，其水平升高提示机体内存在细胞氧化损伤，破坏了神经元的正常结构和功能，从而影响认知功能。T-SOD是一种重要的抗氧化酶，可通过清除体内的超氧阴离子自由基，减轻氧化应激对细胞的损伤，其活性降低可减弱机体的抗氧化能力，进而引发氧化应激和神经元损伤，影响认知功能，同时T-SOD可通过调控炎症反应来影响认知功能。γ-GGT是参与谷胱甘肽代谢的酶，高水平γ-GGT可能促进谷胱甘肽的分解，降低细胞的抗氧化能力，进一步加剧氧化应激对机体的损害，其与认知功能障碍之间的关联机制可能涉及体内氧化应激水平的增加、代谢途径的紊乱或产生神经毒性物，从而干扰神经元的正常功能[17-18]。IL-6作为一种多功能细胞因子，已被证实在睡眠障碍患者中呈高表达，并可能通过加剧神经炎症、影响海马体中的神经递质传递和突触的可塑性影响认知功能障碍[19]。
本研究结果显示，合并认知功能障碍组血清MDA、IL-6及γ-GGT水平高于未合并认知功能障碍组, T-SOD水平低于未合并认知功能障碍组，提示MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT可能与睡眠障碍患者认知功能障碍的发生密切相关。陈倩倩等[20]研究分析了老年阻塞性睡眠呼吸暂停低通气综合征患者血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT水平与认知功能障碍的相关性，结果证实MDA、IL-6及γ-GGT水平在合并认知功能障碍患者中明显升高，与本研究结果相似。本研究进一步分析了血清MDA、T-SOD、IL-6、γ-GGT水平与PQSI评分及认知功能障碍发生的相关性，结果显示血清MDA、IL-6及γ-GGT水平与PQSI评分及并发认知功能障碍呈正相关，血清T-SOD水平与PQSI评分及并发认知功能障碍呈负相关。分析原因为: MDA、IL-6、γ-GGT主要发挥促氧化应激作用，其中MDA通过毒性作用可加剧细胞的损伤和功能障碍; IL-6可参与脂质代谢的调控，可能通过影响脂质代谢途径中的关键酶或分子而间接促进脂质过氧化和MDA的产生，同时IL-6也可能通过调控磷脂酰肌醇3-激酶-Akt蛋白激酶B信号通路影响氧化应激水平; γ-GGT可通过参与细胞外金属离子氧化还原过程产生额外的活性氧，从而降低细胞的抗氧化能力，引起氧化应激损伤，故MDA、IL-6、γ-GGT水平升高可对海马区及神经元造成损伤。
T-SOD主要通过清除体内的超氧化物自由基发挥抗氧化作用而减轻细胞的氧化损伤，故其水平升高会对神经元发挥保护作用，因此睡眠障碍越严重者，血清MDA、IL-6、γ-GGT水平越高, T-SOD水平越低，从而越容易造成认知功能障碍的发生[21]。本研究进一步分析上述各指标对睡眠障碍合并认知功能障碍的评估价值，结果显示血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT联合评估伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的AUC为0.955, 灵敏度为91.25%, 特异度为88.79%, 联合评估的效能均优于各指标单独评估，说明检测血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT水平对伴焦虑及抑郁的睡眠障碍患者并发认知功能障碍具有一定的评估价值，且联合评估的效能更佳。
综上所述，伴焦虑及抑郁的睡眠障碍患者的认知功能障碍与血清MDA、T-SOD、IL-6及γ-GGT密切相关，早期测定上述指标可为认知功能障碍的临床评估提供参考。
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表 1 2组一般资料比较(x±s)[n(%)]
一般资料 分类 合并认知功能障碍组(n=80) 未合并认知功能障碍组(n=116) t/χ2 P 年龄/岁 54.35±7.48 55.22±7.43 0.803 0.443 性别 男 37(46.25) 50(43.10) 0.190 0.663 女 43(53.75) 66(56.90) 睡眠障碍病程/年 3.27±0.69 3.48±0.92 1.732 0.049 合并糖尿病 是 25(31.25) 32(27.59) 0.308 0.579 否 55(68.75) 84(72.41) 合并高血压 是 29(36.25) 38(32.76) 0.257 0.613 否 51(63.75) 78(67.24) 受教育程度 高中以上 39(48.75) 52(44.83) 0.293 0.588 高中及以下 41(51.25) 64(55.17) 合并冠心病 是 27(33.75) 34(29.31) 0.435 0.509 否 53(66.25) 82(70.69) 饮酒 是 35(43.75) 44(37.93) 0.666 0.414 否 45(56.25) 72(62.07) 吸烟 是 34(42.50) 42(36.21) 0.790 0.374 否 46(57.50) 74(63.79) MDA/(mmol/L) 9.34±2.41 7.86±1.86 4.846 < 0.001 T-SOD/(U/L) 67.27±7.85 73.33±10.25 4.461 < 0.001 IL-6/(μg/L) 5.86±1.37 4.29±1.15 8.682 < 0.001 γ-GGT/(U/L) 52.31±5.62 46.07±7.58 6.268 < 0.001 PQSI评分/分 13.42±2.56 10.23±2.77 8.171 < 0.001 MDA: 丙二醛; T-SOD: 总超氧化物歧化酶; IL-6: 白细胞介素-6; γ-GGT: γ-谷氨酰转移酶; PQSI: 匹兹堡睡眠质量指数。 
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表 2 血清氧化应激指标对伴有焦虑及抑郁的睡眠障碍患者合并认知功能障碍的评估价值
变量 AUC SE P 95%CI 截断值 灵敏度/% 特异度/% 约登指数 MDA 0.689 0.040 < 0.001 0.619~0.753 9.6 mmol/L 50.00 84.48 0.345 T-SOD 0.694 0.038 < 0.001 0.624~0.758 71.6 U/L 77.50 62.93 0.404 IL-6 0.825 0.031 < 0.001 0.765~0.876 5.2 μg/L 71.25 81.90 0.532 γ-GGT 0.759 0.034 < 0.001 0.693~0.817 48.8 U/L 73.75 70.69 0.444 联合预测 0.955 0.012 < 0.001 0.915~0.979 — 91.25 88.79 0.800 MDA: 丙二醛; T-SOD: 总超氧化物歧化酶; IL-6: 白细胞介素-6; γ-GGT: γ-谷氨酰转移酶。
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