Analysis of bacterial spectrum and drug resistance changes in children with infectious diarrhea in Shanxi Children′s Hospital from 2014 to 2019
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摘要:目的 探讨近年来山西省儿童医院小儿感染性腹泻细菌谱及耐药性的变化。方法 回顾性分析2014—2019年山西省儿童医院感染性腹泻住院患儿粪便培养阳性病例细菌谱及耐药性变化。结果 2014—2016年分离最多的是肺炎克雷伯杆菌; 主要细菌感染无性别、发病季节显著差异，感染以0~1岁患儿为主。2017—2019年分离最多的是非伤寒沙门氏菌，细菌感染患儿性别比较，差异无统计学意义(P > 0.05); 肺炎克雷伯杆菌以冬季分离率最高，非伤寒沙门氏菌、大肠埃希菌以夏秋季分离率最高; > 1岁的患儿的非伤寒沙门氏菌的阳性率更高，肺炎克雷伯杆菌、金黄色葡萄球菌以0~1岁阳性率更高。2017—2019年较2014—2016年，非伤寒沙门氏菌对氨苄西林、头孢他啶、头孢噻肟耐药性增加，差异有统计学意义(P < 0.05); 2017—2019年较2014—2016年，致泻性大肠埃希菌对头孢曲松耐药性增加，差异有统计学意义(P < 0.05)。结论 近年来，山西省儿童医院收治感染性腹泻患儿主要致病菌为非伤寒沙门氏菌，患儿发病年龄多集中在0~1岁，发病季节多集中在夏秋季，多数细菌对三代头孢类抗生素耐药率增加。Abstract:Objective To investigate the changes of bacterial spectrum and drug resistance in children with acute infectious diarrhea in Shanxi Children′s Hospital in recent years.Methods The changes of bacterial spectrum and drug resistance in fecal culture positive inpatients with infectious diarrhea in Shanxi Children's Hospital from 2014 to 2019 were retrospectively analyzed.Results The proportion of Klebsiella pneumoniae accounted for the most in all the isolated strains from 2014 to 2016. There was no significant difference in gender and season of onset of the main bacterial infections, and the infection mainly occurred in children aged 0 to 1 year. Nontyphoidal Salmonella were the most isolated strains from 2017 to 2019, and there was no significant difference in sex between children with bacterial infection (P > 0.05). The isolation rate of Klebsiella pneumoniae was the highest in winter. Nontyphoidal Salmonella and Escherichia coli were the highest in summer and autumn. The positive rates of Nontyphoidal Salmonella were higher in children over one year old. Compared with the period of 2014 to 2016, the resistance of Nontyphoidal Salmonella to ampicillin, ceftazidime and cefotaxime increased significantly in the period of 2017 to 2019. Compared with the period of 2014 to 2016, the resistance of diarrhegenic Escherichia coli to ceftriaxone was significantly increased in the period of 2017 to 2019 (P < 0.05).Conclusion In recent years, the main pathogenic bacteria in children with infectious diarrhea admitted in Shanxi Children′s Hospital is Nontyphoidal Salmonella. The onset age of the children is mostly at 0 to 1 year old, and the onset season is mostly in summer and autumn. The resistance rate of most bacteria to the third generation of cephalosporin antibiotics is increased.
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Keywords:
- diarrhea /
- bacterial spectrum /
- drug resistance /
- bacterial infection
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感染性腹泻是由于多种病原体如病毒、细菌、寄生虫等感染，表现为以腹泻为主的肠道传染病[1]。中国每年发生感染性腹泻约8.36亿人，其中6.78亿为2~14岁儿童[2], 因腹泻丧生的5岁以内儿童每年约有52.5万[3]。季节、地区、年龄不同，儿童感染肠道病原菌种属、血清型也不同[4-5]。临床主要用抗生素治疗感染性腹泻，由于抗菌药物广泛使用和病原菌环境适应性突变，发生严重多重耐药、泛耐药[6]。本研究选取山西省儿童医院急性感染性腹泻病患儿粪便培养阳性病例，进行细菌谱及耐药性变化分析，为临床疾病诊断和合理用药提供数据支持，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
收集山西省儿童医院2014年1月—2019年12月急性细菌感染性腹泻住院患儿粪便培养阳性病例共1 252例，病例涵盖山西省11个地级市、26个市辖及下属县级市、县。记录病例性别、年龄、首次粪便培养分离鉴定送检时间、培养及药敏结果。
1.2 方法
以出院诊断“感染性腹泻”为检索词，检索山西省儿童医院2014年1月—2019年12月期间出院病例，因2017年后细菌培养分离鉴定方法经过优化，故将2014—2016年及2017—2019年结果分别进行分析讨论。从阳性病例性别、发病时间、发病年龄方面对一般资料进行分析; 发病时间按照气象划分法分为春季(3~5月)、夏季(6~8月)、秋季(9~11月)和冬季(12月到次年2月); 发病年龄按照小儿喂养方法不同，分为0~1岁、>1~3岁、>3岁。
根据《全国临床检验操作规程》(第4版)[7]对所有粪便标本进行培养，采用K-B纸片扩散法进行药敏试验。2017年以后细菌培养增菌液代替EC肉汤、直接平板分离培养。回顾性研究分析感染性腹泻流行病学特点、细菌谱分布及细菌耐药变化。
1.3 统计学分析
采用SPSS 22.0软件进行统计分析，采用χ2检验对计数资料进行分析。检验水准α=0.05。
2. 结果
2.1 病原菌检出情况
2014—2016年共分离菌株260株，主要菌株为肺炎克雷伯杆菌(37.5%)、大肠埃希菌(18.8%)、非伤寒沙门氏菌(18.4%)等; 2017—2019年共分离菌株992株，包括非伤寒沙门氏菌(47.3%)、大肠埃希菌(13.6%)、肺炎克雷伯杆菌(13.1%)等。2014—2016年与2017—2019年检出率比较，差异有统计学意义(P < 0.05)。见表 1。
表 1 2014—2019年粪便培养细菌阳性检出率比较年份 标本量/株 阳性/株 阳性率/% 3年合计阳性率/% 2014 1 254 109 8.7 2015 1 243 77 6.2 6.9* 2016 1 282 74 5.8 2017 1 523 218 14.3 2018 1 879 415 22.1 18.3 2019 2 028 359 17.7 与2017—2019年比较, *P < 0.05。 2.2 2014-2016年小儿感染性腹泻特点
2014—2016年260例病例中，主要分离的4种菌株性别分布比较，差异均无统计学意义(P > 0.05)。肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌、非伤寒沙门氏菌感染阳性病例以0~1岁患儿为主，且差异均有统计学意义(P < 0.05); 金黄色葡萄球菌年龄分布比较，差异无统计学意义(P > 0.05)。见表 2。
表 2 2014—2016年感染性腹泻人群分布细菌 性别 n χ2 P 0~1岁 >1~3岁 >3岁 χ2 P 肺炎克雷伯杆菌 男 61 2.496 0.104 73 14 7 25.690 < 0.001 女 33 大肠埃希菌 男 23 0.035 0.852 20 14 14 10.736 0.005 女 25 非伤寒沙门氏菌 男 27 2.909 0.088 14 22 11 21.004 < 0.001 女 20 金黄色葡萄球菌 男 18 1.452 0.228 22 7 2 2.983 0.225 女 13 2014—2016年肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌、非伤寒沙门氏菌、金黄色葡萄球菌基本在各月份均有检出, 12月细菌检出较少。除非伤寒沙门氏菌外，其余3种主要细菌(肺炎克雷柏杆菌、大肠埃希菌、金黄色葡萄球菌)分布时间组间比较，差异无统计学意义(P > 0.05); 非伤寒沙门氏菌夏秋季检出较多。见表 3。
表 3 2014—2016年感染性腹泻发病时间的比较病原菌 春季/例 夏季/例 秋季/例 冬季/例 χ2 P 肺炎克雷柏杆菌 25 22 22 25 6.837 0.077 非伤寒沙门氏菌 8 18 17 4 8.575 0.036 大肠埃希菌 5 6 11 9 4.013 0.260 金黄色葡萄球菌 14 16 12 6 2.779 0.427 2.3 2017—2019年小儿感染性腹泻特点
2017—2019年的992例病例中，主要分离的4种菌株性别分布比较，差异均无统计学意义(P > 0.05)。肺炎克雷伯杆菌、金黄色葡萄球菌感染阳性病例以0~1岁患儿为主，非伤寒沙门氏菌感染以>1岁儿童为主，且差异均有统计学意义(P < 0.01); 大肠埃希菌感染年龄分布比较，差异无统计学意义(P > 0.05)。见表 4。
表 4 2017—2019年感染性腹泻人群分布细菌 性别 n χ2 P 0~1岁 > 1~3岁 > 3岁 χ2 P 肺炎克雷伯杆菌 男 79 2.593 0.107 76 33 31 212.381 < 0.001 女 61 大肠埃希菌 男 92 2.264 0.132 31 54 50 0.772 0.680 女 43 非伤寒沙门氏菌 男 299 0.841 0.359 66 198 205 76.565 < 0.001 女 170 金黄色葡萄球菌 男 35 2.216 0.137 33 16 16 23.847 < 0.001 女 30 2017—2019年肺炎克雷伯杆菌、大肠埃希菌、非伤寒沙门氏菌、金黄色葡萄球菌基本在各月份均有检出。非伤寒沙门氏菌感染的季节分布以夏秋季为主，各季节之间分布比较，差异无统计学意义(P > 0.05); 大肠埃希菌感染以夏秋季为主，肺炎克雷伯杆菌冬季检出较多，金黄色葡萄球菌以春夏季检出较多，差异均有统计学意义(P < 0.05), 见表 5。
表 5 2017—2019年感染性腹泻发病时间的比较病原菌 春季/例 夏季/例 秋季/例 冬季/例 χ2 P 肺炎克雷柏杆菌 27 34 26 43 32.627 < 0.001 非伤寒沙门氏菌 90 189 117 63 7.349 0.062 大肠埃希菌 17 76 51 21 15.895 0.001 金黄色葡萄球菌 22 23 9 11 10.626 0.014 2.4 2014—2019年主要分离细菌耐药性比较
2014—2019年，非伤寒沙门氏菌对氨苄西林、头孢唑林耐药率较高, 2017—2019年较2014—2016年非伤寒沙门氏菌对氨苄西林、头孢他啶、头孢噻肟耐药性增加，差异有统计学意义(P < 0.05); 对复方新诺明、环丙沙星、头孢哌酮舒巴坦耐药性变化比较，差异无统计学意义(P > 0.05), 对头孢哌酮舒巴坦敏感性较高，对亚胺培南普遍敏感。见表 6。
表 6 非伤寒沙门氏菌对常用抗生素的耐药率% 药物名称 2014—2016年 2017—2019年 χ2 P 氨苄西林 66.7 85.5 11.236 0.001 复方新诺明 20.0 23.2 0.244 0.621 头孢噻肟 28.9 46.3 4.948 0.026 头孢他啶 11.1 28.4 3.913 0.048 环丙沙星 11.1 10.2 0.034 0.853 头孢哌酮舒巴坦 3.4 4.0 0.016 0.853 2014—2019年, 大肠埃希菌对氨苄西林、头孢唑林、头孢呋辛的耐药率较高, 2017—2019年较2014—2016年大肠埃希菌对头孢曲松耐药性增加，差异有统计学意义(P < 0.05); 对复方新诺明、环丙沙星等耐药性变化比较，差异无统计学意义(P > 0.05), 对头孢哌酮舒巴坦、亚胺培南普遍敏感。见表 7。
表 7 大肠埃希菌对常用抗生素的耐药率% 药物名称 2014—2016年 2017—2019年 χ2 P 氨苄西林 72.9 60.4 2.226 0.136 复方新诺明 40.4 48.5 1.046 0.306 头孢呋辛 77.1 37.6 20.266 < 0.001 头孢曲松 33.3 40.3 14.343 < 0.001 环丙沙星 33.3 28.7 0.330 0.566 2014—2019年，金黄色葡萄球菌对青霉素G几乎完全耐药; 对红霉素、克拉霉素、阿奇霉素耐药率较高; 2017—2019年较2014—2016年金黄色葡萄球菌对常用抗生素的耐药率变化比较，差异无统计学意义(P > 0.05); 对环丙沙星、亚胺培南、利奈唑胺及万古霉素普遍敏感。见表 8。
表 8 金黄色葡萄球菌对常用抗生素的耐药率% 药物名称 2014—2016年 2017—2019年 χ2 P 克拉霉素 52.2 53.8 0.019 0.890 复方新诺明 8.7 3.1 1.236 0.266 青霉素G 93.5 96.9 0.599 0.439 红霉素 69.6 52.3 2.062 0.151 苯唑西林 8.7 9.2 0.006 0.939 3. 讨论
在中国小儿常见多发病中，感染性腹泻排第2位[8]。通过本研究回顾性分析可见，粪便培养方法经过优化后，标本阳性检出率明显增加。山西省儿童医院感染性腹泻各菌种感染无明显性别差异; 多数细菌感染以0~1岁婴儿更为多见，可能与1岁以内婴儿机体抵抗力弱，肠道菌群容易失衡，不注意手卫生等原因有关; 2017年后沙门菌感染以>1岁小儿更为多见，可能是因为1岁以上小儿饮食结构较 < 1岁婴儿更为复杂，不注意饮食卫生; 沙门氏菌和大肠埃希菌仍以夏秋季感染更为多见，这可能与夏秋季小儿饮食偏生冷，不洁饮食习惯后易感止泻菌有关; 肺炎克雷伯杆菌感染冬季发病更常见，可能与冬季呼吸道疾病增多、院内感染风险增加有关。2017—2019年为非伤寒沙门氏菌，这与朱静等[9]对重庆地区、张建群等[10]对余姚市分析结果一致。这与2017年后山西省儿童医院对志贺菌、沙门菌等培养方式得到优化，而肺炎克雷伯杆菌培养分离方式仍一致，使得除肺炎克雷伯杆菌外的其他菌种检出率明显增高有关; 沙门菌传播的主要媒介是生冷的肉、蛋和家禽类食物，随着人群进食营养更为丰富的高蛋白类食物比率越来越大，沙门菌感染率也随之上升，这与上海市腹泻病原学分析结果中以副溶血弧菌感染为主不一致[11], 是由于副溶血弧菌感染的主要途径是食源性海产品，而山西省作为内陆城市，居民进食海产品较少。研究[12]发现，近年来引起人类感染的沙门菌种类越来越多，山西省儿童医院沙门菌感染构成比较高的为鼠伤寒沙门菌，这与陈浩川等[13]对深圳市的研究结果一致。此外，山西省儿童医院志贺菌阳性率并不高，这与王春娟等[14]对西安市检测结果相同。相关部门应加强食品安全和卫生条件的监管，降低小儿感染性腹泻病的发病率，减轻对家庭、社会带来的不良影响。
本研究显示，山西省儿童医院沙门氏菌、大肠埃希菌对氨苄西林和一、二代头孢等耐药率较高，对三代头孢的耐药率增加，而对复方新诺明、头孢哌酮舒巴坦、环丙沙星等耐药率较低且变化不大，对亚胺培南完全敏感，可能与这类药物临床较少使用有关; 金黄色葡萄球菌对青霉素G几乎完全耐药、对大环内酯类耐药率较高，对头孢哌酮舒巴坦、利奈唑胺、美罗培南及万古霉素普遍敏感。以上与高凯杰等[15]的研究分析一致，目前常见菌对三代头孢的耐药性还不算太高，尚有一定程度的敏感性，但耐药率在逐年上升。过去对抗生素的不合理使用，以及近年来抗菌药物的快速更新换代，导致了耐药菌株的产生，所以临床上必须引起重视，需要严格掌握第三代头孢菌素的使用指征和使用范围，杜绝抗生素滥用。此外，张新峰等[16]对泰安市2013—2017年腹泻病粪便培养研究分析可见，肺炎克雷伯杆菌非常容易产生耐药性，这也被认为是影响全球公共卫生的重大威胁之一[17]。近年来，山西省儿童医院每年均有粪便培养分离出多重耐药菌耐甲氧西林金黄色葡萄球菌(MRSA)菌株的病例, MRSA是引起院内感染的常见病原菌之一，美国已出现一种社区型MRSA, 被称为超级细菌[18]。中国尚未发现对利奈唑胺、万古霉素耐药的金黄色葡萄球菌[19], 临床仍需谨慎应用。李春燕等[20]研究发现抗菌药物的用药频度与耐药菌的产生密切相关，细菌性腹泻的病原菌分布及耐药性在不同地区、不同时间段、不同年龄段均存在差异，应结合患儿临床特征来合理用药，进一步避免抗菌药物的滥用，从而尽可能地减少细菌耐药性的发生。
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表 1 2014—2019年粪便培养细菌阳性检出率比较
年份 标本量/株 阳性/株 阳性率/% 3年合计阳性率/% 2014 1 254 109 8.7 2015 1 243 77 6.2 6.9* 2016 1 282 74 5.8 2017 1 523 218 14.3 2018 1 879 415 22.1 18.3 2019 2 028 359 17.7 与2017—2019年比较, *P < 0.05。 
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表 2 2014—2016年感染性腹泻人群分布
细菌 性别 n χ2 P 0~1岁 >1~3岁 >3岁 χ2 P 肺炎克雷伯杆菌 男 61 2.496 0.104 73 14 7 25.690 < 0.001 女 33 大肠埃希菌 男 23 0.035 0.852 20 14 14 10.736 0.005 女 25 非伤寒沙门氏菌 男 27 2.909 0.088 14 22 11 21.004 < 0.001 女 20 金黄色葡萄球菌 男 18 1.452 0.228 22 7 2 2.983 0.225 女 13
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表 3 2014—2016年感染性腹泻发病时间的比较
病原菌 春季/例 夏季/例 秋季/例 冬季/例 χ2 P 肺炎克雷柏杆菌 25 22 22 25 6.837 0.077 非伤寒沙门氏菌 8 18 17 4 8.575 0.036 大肠埃希菌 5 6 11 9 4.013 0.260 金黄色葡萄球菌 14 16 12 6 2.779 0.427
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表 4 2017—2019年感染性腹泻人群分布
细菌 性别 n χ2 P 0~1岁 > 1~3岁 > 3岁 χ2 P 肺炎克雷伯杆菌 男 79 2.593 0.107 76 33 31 212.381 < 0.001 女 61 大肠埃希菌 男 92 2.264 0.132 31 54 50 0.772 0.680 女 43 非伤寒沙门氏菌 男 299 0.841 0.359 66 198 205 76.565 < 0.001 女 170 金黄色葡萄球菌 男 35 2.216 0.137 33 16 16 23.847 < 0.001 女 30
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表 5 2017—2019年感染性腹泻发病时间的比较
病原菌 春季/例 夏季/例 秋季/例 冬季/例 χ2 P 肺炎克雷柏杆菌 27 34 26 43 32.627 < 0.001 非伤寒沙门氏菌 90 189 117 63 7.349 0.062 大肠埃希菌 17 76 51 21 15.895 0.001 金黄色葡萄球菌 22 23 9 11 10.626 0.014
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表 6 非伤寒沙门氏菌对常用抗生素的耐药率
% 药物名称 2014—2016年 2017—2019年 χ2 P 氨苄西林 66.7 85.5 11.236 0.001 复方新诺明 20.0 23.2 0.244 0.621 头孢噻肟 28.9 46.3 4.948 0.026 头孢他啶 11.1 28.4 3.913 0.048 环丙沙星 11.1 10.2 0.034 0.853 头孢哌酮舒巴坦 3.4 4.0 0.016 0.853
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表 7 大肠埃希菌对常用抗生素的耐药率
% 药物名称 2014—2016年 2017—2019年 χ2 P 氨苄西林 72.9 60.4 2.226 0.136 复方新诺明 40.4 48.5 1.046 0.306 头孢呋辛 77.1 37.6 20.266 < 0.001 头孢曲松 33.3 40.3 14.343 < 0.001 环丙沙星 33.3 28.7 0.330 0.566
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表 8 金黄色葡萄球菌对常用抗生素的耐药率
% 药物名称 2014—2016年 2017—2019年 χ2 P 克拉霉素 52.2 53.8 0.019 0.890 复方新诺明 8.7 3.1 1.236 0.266 青霉素G 93.5 96.9 0.599 0.439 红霉素 69.6 52.3 2.062 0.151 苯唑西林 8.7 9.2 0.006 0.939
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