Effects of sevoflurane on renal function and endothelial nitric oxide synthase of rats with renal ischemia reperfusion injury
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摘要:目的 探讨七氟醚（Sev）对肾脏缺血再灌注损伤（IRI）大鼠肾功能、肾小管坏死率及内皮型一氧化氮合酶（eNOS）的影响。方法 将45只健康大鼠随机分为MB组（假手术组）、YB组（IRI模型组）、ZL组（Sev+IRI），每组15只。比较3组大鼠血尿素氮（BUN）、血清肌酐（Cr）水平，肾脏组织形态学表现，肾小管坏死率评分，eNOS、诱导型一氧化氮合酶（iNOS）阳性表达以及肾小管上皮细胞凋亡率。结果 与MB组大鼠相比，YB组、ZL组大鼠4、12、24 h的BUN、Cr水平均升高，且YB组大鼠12、24 h的BUN、Cr水平均高于ZL组，差异有统计学意义（P < 0.05）。MB组大鼠肾脏组织细胞排列整齐、细胞间距均匀；YB组大鼠肾小管有扩张表现，组织排列混乱，细胞扁平且多坏死，病变处为片状，间质充血明显，出现中粒细胞侵润；ZL组上述病灶范围、充血等病理均有一定改善。YB组、ZL组大鼠4、12、24 h肾小管Paller评分均高于MB组，且YB组大鼠4、12、24 h肾小管Paller评分均高于ZL组，差异均有统计学意义（P < 0.05）。与MB组相比，YB组大鼠肾组织eNOS强阳性表达降低，iNOS强阳性表达增强，差异有统计学意义（P < 0.05）；与YB组相比，ZL组大鼠肾组织eNOS强阳性表达增强，iNOS强阳性表达降低，差异有统计学意义（P < 0.05）。YB组、ZL组大鼠肾组织中肾小管上皮细胞凋亡率高于MB组，且YB组大鼠肾组织中肾小管上皮细胞凋亡率高于ZL组，差异有统计学意义（P < 0.05）。结论 Sev干预可改善肾脏IRI大鼠的肾功能，降低肾小管坏死率，对肾脏起保护作用，其机制可能与上调eNOS表达有关。Abstract:Objective To investigate the effects of sevoflurane (Sev) on renal renal function, renal tubular necrosis rate and endothelial nitric oxide synthase (eNOS) of rats with renal ischemia reperfusion injury (IRI).Methods Forty-five healthy rats were randomly divided into MB group (sham operation group), YB group (IRI model group) and ZL group (SEV plus IRI), with 15 rats in each group. The levels of blood urea nitrogen (BUN) and serum creatinine (Cr), expression of renal histomology, score of renal tubular necrosis rate, positive expressions of eNOS and inductive nitric oxide synthase (iNOS) and apoptosis rate of renal tubular epithelial cells were compared among the three groups.Results Compared with the MB group, the levels of BUN and Cr at 4, 12 and 24 h in the YB group and the ZL group increased significantly, and the levels of BUN and Cr at 12 and 24 h in the YB group were significantly higher than those in the ZL group (P < 0.05). In the MB group, the renal tissue cells were arranged neatly and the spacing of cells was uniform. In the YB group, the renal tubules showed dilatation, disorganized tissues, flat cells with multiple necrosis, flaky lesions, obvious interstitial hyperemia and granulocyte invasion. In the ZL group, the lesion range and hyperemia were improved. The Paller scores of renal tubules at 4, 12 and 24 h in the YB and ZL groups were significantly higher than that in the MB group, and the Paller scores of renal tubules at 4, 12 and 24 h in the YB group were significantly higher than that in the ZL group (P < 0.05). Compared with the MB group, the positive expression of eNOS was decreased while the positive expression of iNOS was increased in the YB group, and there were significant differences (P < 0.05). Compared with the YB group, the positive expression of eNOS was increased while the positive expression of iNOS was decreased in the ZL group, and there were significant differences (P < 0.05). The apoptosis rates of renal tubular epithelial cells in the YB group and the ZL group were significantly higher than that in the MB group, and the apoptosis rate of renal tubular epithelial cells in the YB group was significantly higher than that in the ZL group (P < 0.05).Conclusion Sev intervention can improve the renal function of renal IRI rats, reduce the necrosis rate of renal tubule, protect renal function, and the mechanism may be related to the up-regulation of eNOS expression.
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代谢综合征(MS)是由胰岛素抵抗引发的一系列临床、生化、体液代谢紊乱，进而引起多种物质代谢失常的综合征，与肥胖、高血压、血脂异常、糖尿病并存，对人类健康造成严重威胁[1-2]。MS主要特征为高血压和肥胖，是引起左室收缩功能异常的原因[3]。研究MS患者心肌做功的变化，对心脏疾病的早期诊断、治疗及改善预后有重要的临床意义。超声心动图有着敏感度高、操作简单、无创、可重复等优点，已在临床上得到广泛应用[4]。但常规超声心动图无法在早期检测到MS患者左室功能异常，且测量的参数指标易受到心脏结构及其前后负荷的影响[5]。压力-应变环(PSL)是基于二维斑点追踪技术发展的一种新的无创性技术，其通过与动态左室压力构建压力-应变曲线相结合，将心肌做功指数量化，防止后负荷对心肌应变的影响，能够更加敏感、准确地评估左室心肌功能[6]。本研究探讨PSL评估MS患者左室心肌做功的价值，现报告如下。
1. 资料与方法
1.1 一般资料
选择2021年7月—2022年8月在江苏省镇江市丹徒区人民医院就诊的MS患者68例作为研究组。所有患者均未发生左室重构，均符合2020年中华医学会糖尿病学分会制订的《中国2型糖尿病防治指南》中关于MS的诊断标准[7], 以下符合3项或更多项者即可确诊为MS: 中心型肥胖者，男性腰围(WC)在90.00 cm以上者，女性WC在85.00 cm以上者; 高血糖，空腹血糖(Glu)在6.10 mmol/L以上，或者糖负荷以后2 h的血糖在7.80 mmol/L以上者; 临床已确诊为糖尿病者; 高血压，血压(BP)收缩压在130 mmHg以上，舒张压在85 mmHg以上者; 临床已确诊为高血压者; 空腹甘油三酯(TG)在1.70 mmol/L以上者; 空腹高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)在1.04 mmol/L以下者。排除各种瓣膜病、心肌梗死、冠心病、先心病、心律失常、慢阻肺、心力衰竭等。采用超声心动图对左室各项参数进行评估，未见左室结构改变。
选取同期在医院的健康体检者50例作为对照组，经过详细的病史询问、查体、心电图、超声心动图、运动试验及实验室检查未见高血压、糖尿病、高血脂、动脉粥样硬化等心脑血管疾病及器质性疾病。本研究对象符合医院人体试验委员会制订的伦理学标准并得到批准，患者本人及其家属同意参加该项研究，并签署知情同意书。
1.2 方法
受检者取左侧卧位，保持呼吸平静，连接心电图。采用经胸超声心动图对受检者左室舒张末期内径(LVEDd)、左室舒张末期容积(LVEDV)、左室收缩末期容积(LVESV)、左室舒张末期后壁厚度(LVPWTd)、舒张末期室间隔厚度(IVSTd)及左室射血分数(LVEF)等参数进行测量，并计算出左室质量指数(LVMI)。采用肱动脉袖带对患者血压进行测量，记录收缩压和舒张压，连续采集受检者静息状态下的3个心动周期的心尖四腔、两腔及三腔动态二维图像，于心尖四腔心切面和心尖五腔心切面分别获取二尖瓣血流多普勒频谱和主动脉瓣血流多普勒频谱。保存采集图像至移动设备待分析。将存储的原始数据图像拷贝至EchoPAC工作站进行图像分析，点击自动功能成像按钮，系统自动描绘所采集数据，软件自动勾画出左心室内外膜的轮廓，手动调整勾画不理想的节段。完成所有图像分析后，在Myocardial work模式下分析左室PSL, 输入BP数值，点击Advance进程可得到整体做功指数(GWI)、整体做功功率(GWE)、整体有用功(GCW)、整体无用功(GWW)等整体心肌做功参数指标和整体纵向应变(GLS)。本研究仪器采用美国GE公司提供的Vivid E90彩色多普勒超声诊断仪, M5Sc-D探头，频率为1.5~4.6 MHz, 配备EchoPAC(GE Medical Systems)工作站。
1.3 观察指标
采集受检者身高、体质量、性别、年龄、体质量指数、BP、体表面积等一般资料，检测血糖、血脂等实验室指标。比较2组LVEDd、LVEDV、LVESV、LVPWTd、IVSTd、LVEF及LVMI等超声心动图参数, GWI、GWE、GCW、GWW等整体心肌做功参数指标。
1.4 重复性检验
随机抽取2组受检者中的15例，由2名经验丰富的超声科医生通过EchoPAC工作站对采集到的图像再次分析，间隔7 d后由其中1名医生再次重复分析这些样本图像。整体心肌做功参数指标的一致性由组内相关系数进行检验，P < 0.05为差异具有统计学意义。
1.5 统计学分析
采用SPSS 23.0软件对数据进行分析，正态分布的连续变量采用(x±s)进行表示，独立样本采用t检验，计数资料以[n(%)]表示，组间比较采用χ2检验。相关性分析采用Pearson简单直线相关分析。P < 0.05为差异有统计学意义。
2. 结果
2.1 2组受检者基线资料比较
2组受检者身高、性别、年龄、体表面积比较，差异无统计学意义(P>0.05); 2组体质量、体质量指数、BP、血糖、血脂等指标比较，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 1。
表 1 2组受检者基线资料比较(x±s)基线资料 研究组(n=68) 对照组(n=50) 身高/cm 165.23±0.45 166.12±0.51 体质量/kg 79.32±5.89* 62.75±3.18 性别 男 35 26 女 33 24 年龄/岁 60.75±1.28 61.34±1.31 体质量指数/(kg/m2) 26.61±0.31* 23.05±0.17 收缩压/mmHg 149.71±12.39* 119.28±8.73 舒张压/mmHg 90.61±9.12* 76.13±4.85 体表面积/m2 1.75±0.17 1.69±0.15 血糖/(mmol/L) 8.13±1.45* 4.38±0.35 甘油三酯/(mmol/L) 2.21±0.17* 1.30±0.08 总胆固醇/(mmol/L) 5.57±1.28* 3.35±0.87 HDL-C/(mmol/L) 1.08±0.28* 1.31±0.19 LDL-C/(mmol/L) 3.05±0.81* 2.02±0.73 HDL-C: 高密度脂蛋白胆固醇;
LDL-C: 低密度脂蛋白胆固醇。与对照组比较, *P < 0.05。2.2 2组受检者超声心动图各项参数比较
2组LVEDd、LVEF比较，差异无统计学意义(P>0.05); 2组LVEDV、LVESV、LVPWTd、IVSTd、LVMI比较，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 2。
表 2 2组受检者超声心动图各项参数比较(x±s)组别 LVEDd/mm LVEDV/mm LVESV/mm LVPWTd/mm IVSTd/mm LVEF/% LVMI/(g/m2) 研究组(n=68) 46.91±3.28 93.91±15.18* 34.02±8.08* 11.26±1.95* 10.35±1.79* 66.29±2.87 95.29±21.16* 对照组(n=50) 44.52±3.11 82.14±12.37 29.28±7.69 9.07±0.57 8.14±0.57 65.71±2.69 69.78±12.39 LVEDd: 左室舒张末期内径; LVEDV: 左室舒张末期容积; LVESV: 左室收缩末期容积; LVPWTd: 左室舒张末期后壁厚度;
IVSTd: 舒张末期室间隔厚度; LVEF: 左室射血分数; LVMI: 左室质量指数。与对照组比较, *P < 0.05。2.3 2组受检者左室心肌做功各项参数比较
与对照组相比，研究组受检者GWI、GWE、GCW、GLS均低于对照组，GWW高于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05), 见表 3、图 1。
表 3 2组受检者左室心肌做功各项参数比较(x±s)组别 GWI/mmHg% GWE/% GCW/mmHg% GWW/mmHg% GLS/% 研究组(n=68) 1 629.61±267.06* 89.28±6.17* 1 892.12±205.34* 103.29±75.20* -18.79±2.57* 对照组(n=50) 1 829.29±351.38 93.15±4.28 2 157.23±227.19 52.19±29.18 -15.92±2.45 GWI: 整体做功指数; GWE: 整体做功功率; GCW: 整体有用功; GWW: 整体无用功; GLS: 整体纵向应变。
与对照组比较, *P < 0.05。2.4 MS患者左室心肌做功各项参数与GLS、LVEF的相关性
Pearson相关分析表明, GWI、GWE、GCW与GLS呈正相关(r=0.81、0.79、0.75, P < 0.01), GWW与GLS呈负相关(r=-0.71, P < 0.01); GWI、GWE、GCW与LVEF呈正相关(r=0.68、0.65、0.66, P < 0.01), GWW与LVEF呈负相关(r=-0.60, P < 0.01), 见表 4。
表 4 MS患者左室心肌做功各项参数与GLS、LVEF的相关性参数 GLS LVEF r P r P GWI 0.81 < 0.01 0.68 < 0.01 GWE 0.79 < 0.01 0.65 < 0.01 GCW 0.75 < 0.01 0.66 < 0.01 GWW -0.71 < 0.01 -0.60 < 0.01 GWI: 整体做功指数; GWE: 整体做功功率;
GCW: 整体有用功; GWW: 整体无用功;
LVEF: 左室射血分数。2.5 左室心肌做功各项参数的一致性检验
GWI、GWE、GCW、GWW测量的组内相关系数分别为0.958、0.927、0.948、0.925，组间相关系数分别为0.918、0.947、0.925、9.943，提示PSL评估的左室心肌做功参数均具有良好的一致性，见表 5。
表 5 左室心肌做功各项参数的一致性检验参数 观察者组内 观察者组间 相关系数 95%CI 相关系数 95%CI GWI 0.958 0.895~0.979 0.918 0.824~0.982 GWE 0.927 0.873~0.968 0.947 0.845~0.973 GCW 0.948 0.829~0.974 0.925 0.839~0.969 GWW 0.925 0.838~0.965 9.943 0.851~0.978 3. 讨论
“X综合征”是指在同一患者身上发生高血压、脂代谢异常、糖耐量减低及糖尿病，其主要特征为多重心血管危险因素[8]。流行病学研究[9]显示，中国成年人群年龄未标化的发病率为16.5%, 年龄标化后女性发病率为23.3%, 男性发病率为10.0%, 同时北方居民发病率高于南方，且城市高于农村。研究[10]显示, MS各组分之间不仅仅是简单的相加作用，还会存在相互增强作用。
LVEF是传统超声心动图用于评价左室收缩功能最常用的指标，其具有操作简单方便、准确度高等有点，但左室在出现收缩功能异常时，其敏感性欠佳[11-12]。心肌做功技术是二维斑点追踪衍生而来的心超检查新技术，综合衡量整体纵向应变和后负荷的作用，无创定量地反映心肌做功及能量代谢需求。研究[13-14]证明，心肌做功的参数与LVEF及GLS有显著相关性。PSL为心肌做功参数的一种特殊显示，表现形式为环形曲线的，对MS患者左心室功能改变的研读更加形象和直观，该检查技术克服了后负荷对心肌应变的影响，克服了LVEF对负荷的依赖性，结合二维斑点追踪、超声心动图及血压等数据来评估左室心肌做功情况[15-16]。本研究应用PSL对MS患者左室心肌做功改变情况进行评估，结果显示，与对照组相比，研究组受检者GWI、GWE、GCW、GLS均低于对照组, GWW高于对照组，差异有统计学意义(P < 0.05)。说明MS患者存在一定程度心肌收缩功能异常，此类患者存在一定程度的左心房增大和左室充盈异常，等容舒张期心肌细胞伸长受限，导致GCW、GWI、GWE降低。对于未发生心肌结构改变的心脏, GWW会很少，因此对照组GWW显著低于MS组。维持心功能正常的关键在于心肌同步收缩，在发生心肌缺血、心肌病及束支传导阻滞等心肌收缩不同步时[17-18], 左心室射血的过程中会出现心肌细胞在收缩期伸长，此时心肌会出现运动障碍，导致GCW降低、GWW上升，这可能是MS患者出现心室重构的主要因素[19]。
临床上常用于评价心室收缩功能的指标是LVEF, 本研究采用Pearson相关分析将MS患者左室心肌做功各项参数与GLS、LVEF进行分析，结果表明, GWI、GWE、GCW与GLS呈正相关(r=0.81、0.79、0.75, P < 0.01), GWW与GLS呈负相关(r=-0.71, P < 0.01); GWI、GWE、GCW与LVEF呈正相关(r=0.68、0.65、0.66, P < 0.01), GWW与LVEF呈负相关(r=-0.60, P < 0.01)。上述结果说明心肌受损的加重可导致心肌收缩功能下降，从而使GCW、GWI、GWE呈下降趋势，GWW呈上升趋势。本研究中，观察者组内和组间心肌做功参数均具有良好的一致性，提高了PSL应用于临床实践的可靠性。但本研究也存在一定的局限性，研究病例数较少且后续随访观察时间不长，同时未按照心功能分级、冠脉的狭窄情况进行，此外本研究采用肱动脉压力测量来代替左室压力，在患者患有肱动脉相关疾病时，会对测量结果造成影响。后续的研究还需扩大病例数、按照分组进行细化研究，并延长随访时间。
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图 3 3组大鼠肾小管上皮细胞凋亡情况
A: MB组凋亡表现(放大倍数400倍); B: YB组凋亡表现(放大倍数400倍); C: ZL组凋亡表现(放大倍数400倍); D: 3组肾小管上皮细胞凋亡率(与MB组相比, *P < 0.05; 与YB组相比, #P < 0.05)。
表 1 MB组、YB组及ZL组大鼠肾功能指标比较(x±s)
组别 n BUN/(mmol/L) Cr/(μmol/L) 4 h 12 h 24 h 4 h 12 h 24 h MB组 15 6.75±0.65 6.59±0.67 7.32±0.76 73.46±7.18 75.59±7.52 73.93±6.92 YB组 15 14.89±1.36* 34.64±3.32* 45.42±4.06* 105.58±10.52* 191.36±18.69* 209.16±20.29* ZL组 15 14.23±1.45* 15.65±1.58*# 12.90±1.15*# 101.85±10.07* 99.29±9.49*# 98.28±9.65*# BUN: 血尿素氮; Cr: 肌酐。与MB组比较, *P < 0.05; 与YB组比较, #P < 0.05。 
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表 2 MB组、YB组及ZL组大鼠肾小管坏死率评分比较(x±s)
分 组别 n Paller评分 4 h 12 h 24 h MB组 15 2.42±0.45 2.35±0.23 2.56±0.25 YB组 15 29.53±2.62* 31.26±2.89* 33.96±3.26* ZL组 15 18.26±1.25*# 13.85±1.37*# 12.95±1.23*# 与MB组比较, *P < 0.05; 与YB组比较, #P < 0.05。
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表 3 MB组、YB组及ZL组大鼠肾组织eNOS、iNOS水平比较
组别 n eNOS iNOS 阴性 阳性 强阳性 阴性 阳性 强阳性 MB组 15 1 6 8 10 3 2 YB组 15 6* 7 2* 3 4 8* ZL组 15 2*# 4# 6# 7*# 5 3# eNOS: 内皮型一氧化氮合酶; iNOS: 诱导型一氧化氮合酶。
与MB组比较, *P < 0.05; 与YB组比较, #P < 0.05。
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